2024年4月13日发(作者：喜英卫)
传粉细蛾与大戟科植物专性授粉的互惠共生体系
1
白海艳，李后魂
南开大学生命科学学院，天津（300071）
E-mail：lihouhun@
摘 要：在已知的昆虫与植物所形成的专性授粉互惠共生体系中，榕树——榕小蜂、丝兰——
丝兰蛾体系是经典实例，国内外学者已经从不同角度进行了大量的研究，为我们理解植物
——传粉者互惠共生体系协同进化的机理和历史积累了宝贵的资料。近些年的研究发现鳞翅
目细蛾科头细蛾属昆虫与大戟科植物之间也存在相似的协同进化关系。本文对国内外学者有
关传粉细蛾与大戟科植物互惠共生协同进化的研究进行了整理。
关键词：细蛾科；头细蛾属；大戟科；授粉；协同进化；协同物种形成
很早以前昆虫与开花植物的关系就已经受到人们的关注，C. K. Sprengel就曾经在其重要
著作Das Entdeckte Geheimniss der Natur中指出，花的形状、颜色、气味和分泌物等在吸引昆
虫为其授粉方面起重要作用
[1]
。19世纪中期达尔文的有关兰花授粉研究结果的发表又引起人
们对这个领域的极大兴趣。自然界中，绝大多数开花植物都是虫媒花，不同种虫媒花以不同
种类的昆虫为传粉媒介，在漫长的进化过程中，传粉昆虫与虫媒植物之间形成了协同进化关
系。
协同进化（coevolution）的观点是探讨生物多样性形成机制的一个新的重要理论基础。
该名词首次见于C. J. Mode
[2]
的“专性寄生物与寄主间协同进化的数学模型”一文中，而P. R.
Ehrlich和P. H. Raven于1964年在Evolution杂志上发表的关于蝴蝶与植物之间相互关系一文
则是首篇明确关注协同进化关系的文章
[3]
。J. Roughgarden
[4]
和D. H. Janzen
[5]
于1979年和1980
年分别定义协同进化，均强调相互影响的物种间进化的同步性，也称一对一协同进化
（pairwise coevolution）。D. J. Futuyma
[6]
提出的扩散协同进化（diffuse coevolution）则主要
强调相互影响物种之间的长期适应行为。由于一对一协同进化定义的严格性，在自然界符合
这一严格定义的协同进化关系很少见。对昆虫来说，只有寡食性甚至是单食性的种类才有可
众所周知，榕树——能通过寄生、共生、共栖等形式与寄主之间形成一对一协同进化关系
[7]
。
榕小蜂、丝兰——丝兰蛾专性授粉互惠共生体系是植物与昆虫协同进化的经典模式。化石资
料表明榕树与其传粉者之间的互惠共生关系是最密切、最古老的，早在白垩纪时期就已确立，
而人们对这一关系的认识和研究始于20世纪50年代，近20年成为研究热点
[8]
。在鳞翅目昆虫
中，对丝兰——丝兰蛾互惠共生关系的认识和研究较早。1892年C. V. Riley
[1]
对丝兰蛾的口
器、产卵器构造、丝兰花的结构及丝兰蛾的传粉行为、卵和幼虫的形态及发育、果实的受害
程度、几种伪丝兰蛾(the bogus yucca moth)的形态习性等进行了详细描述。文献资料表明
[9~14]
，从19世纪至今各国学者从不同角度对丝兰——丝兰蛾互惠共生体系进行了大量的研
究，为理解种子寄生性昆虫与寄主植物间协同进化机制提供了数据资料。T. H. Fleming和J. N.
Holland又报道了仙人掌科（Cactaceae）鸡冠柱属（Lophocereus）植物Lophocereus schottii
与螟蛾科（Pyralidae）毛螟亚科（Glaphyriinae）昆虫Upiga virescens之间的专性授粉互惠共
生关系，并与丝兰——丝兰蛾体系进行了比较
[15, 16]
。2003年M. Kato
[17]
等首次报道了细蛾科
（Gracillariidae）头细蛾属（Epicephala）昆虫与大戟科（Euphorbiaceae）算盘子属（Glochidion）
植物之间种专性授粉的互惠共生协同进化关系。相继发现传粉头细蛾与大戟科叶下珠属
（Phyllanthus）和黑面神属（Breynia）植物间也同样存在这种协同进化关系
[18, 19]
。正在进行
1
本课题得到教育部博士学科点专项科研基金资助（2）。
-1-
的研究表明，目前在我国也发现了该类昆虫和相同的协同进化关系。本文将着重对头细蛾与
大戟之间的专性授粉互惠共生体系的研究加以整理，为我国学者开展进一步的研究提供参
考。
1. 头细蛾的传粉行为
算盘子属、叶下珠属和黑面神属均为大戟科植物。全世界算盘子属植物大约有318种，
分布于热带亚洲、澳大利亚、玻利尼西亚和马达加斯加
[20]
，我国有28种，2变种，主要分布
于西南地区至台湾
[21]
。叶下珠属为大戟科第三大属，约有800种，主要分布热带及亚热带地
区，少数产北温带地区
[20]
，我国有33种，4变种，主要分布于长江以南各省区
[21]
。黑面神属
有35种，分布于亚洲的热带、亚热带地区，澳大利亚和太平洋岛
[20]
，我国有5种，分布于西
南、华南和华东地区
[21]
。这三属植物的花单性，雌花柱头着生于合生花柱顶端凹陷的内表
面，十分隐蔽，有些种的雄蕊几乎完全被花萼包围，这类特殊花的结构使得风和一般访花昆
虫不能为其完成授粉。
头细蛾属隶属细蛾科，目前世界记载有40种。东洋区和澳洲区分别有18种和15种，非洲
区6种，古北区仅俄罗斯远东地区分布1种。我国只在台湾省记载1种
[22]
。头细蛾属能与部分
大戟科植物形成互惠共生关系，其幼虫与榕树、丝兰、鸡冠柱的授粉者一样均为种子寄生性
的，这种特性在细蛾科中是独一无二的。
A. Kawakita、M. Kato等人在研究头细蛾属昆虫与算盘子、叶下珠和黑面神属植物之间
的专性授粉互惠共生关系时，对头细蛾的传粉行为进行了仔细观察，发现为上述三属植物传
粉的头细蛾均为雌性，喙和产卵器的构造表现出高度的结构和功能的适应性
[17~19]
。传粉头
细蛾的产卵器都特别长，用以刺入花器将卵产于合适的位置。产卵方式因寄主植物而不同，
有些从花柱顶端的凹陷插入产卵器产卵于花柱基部，子房的顶端；有些刺穿萼片和子房直接
产卵于子房室内；还有些产卵于萼片和子房壁之间的空隙内。喙腹面有大量的感觉毛，可能
专门用来收集和堆放花粉，而该属雄性个体、非传粉雌性个体及相关属的雌性却无此结构。
花蜜的分泌量和浓度对雌蛾的访花频率无影响，其访花的主要目的就是授粉和产卵。在野外
观察到的所有传粉头细蛾都能够非常准确的将花粉堆积在着生位置非常隐蔽的柱头上，说明
传粉行为是积极的而非被动。另外，观察还发现寄主植物花柱结构与传粉头细蛾昆虫的产卵
行为相互适应，可以阻止传粉者转移寄主，也可降低同域分布的寄主植物之间杂交的可能性。
特殊的花结构和特异的传粉行为也说明头细蛾属与其寄主植物之间存在协同进化关系。
2. 种专一性互惠共生关系的确定
2.1 种专一性
在经典的昆虫与植物专性授粉互惠共生关系中，榕树——榕小蜂的关系曾被认为具有高
度的专一性，至少在当地一种榕小蜂只为一种榕树传粉，而一种榕树又专一性的依赖一种榕
小蜂为其授粉
[23, 24]
。但新的研究发现几种亲缘关系较远的榕小蜂可以共存于同一种寄主植
物之上，表明二者之间一一对应的种专一性已被打破
[25]
。在丝兰——丝兰蛾体系中，早期
的资料曾描述Tegeticula yuccasella一种就可以为将近30种丝兰传粉
[1, 26]
，但近期分子生物
学和形态学的研究却表明该种是由13个种组成的复合体，11种为丝兰的授粉者，另外2种
为伪传粉者，只产卵不授粉。在11种传粉者中，其中8种以一种丝兰为专性寄主
[26, 27]
。从
现有的头细蛾属与大戟科植物专性授粉互惠共生关系的研究结果来看，认为头细蛾——叶下
-2-
珠互惠共生体系具有高度的种专一性，因为野外观察到头细蛾是叶下珠唯一的访花者，且从
叶下珠属不同种上饲养获得的成虫可从翅的斑纹、相对大小等特点加以区分，另外COI基
因核苷序列的变化也说明二者之间具有高度的种专一性
[17]
。对头细蛾——黑面神互惠共生
体系来讲，访花者除了头细蛾以外还有一种蚂蚁（Anoplplepis longipes），因未见其在雄花
上出现同时也未携带花粉，故认为它访花的目的只是为了获得花蜜，认为头细蛾是黑面神的
专性授粉者，但对二者间的专一性尚未作更深入的研究
[18]
。而对头细蛾——算盘子体系来
讲，最初的COI基因核苷序列的变化及同域发生的不同的算盘子属植物之间并无明显的杂
交现象，这些方面的研究证据表明二者之间具有种专一性
[17]
。但最新的研究结果已对算盘
子——头细蛾之间的种专一性提出了质疑。A. Kawakita等从分子生物学、形态学和行为学
等方面对5种算盘子上的头细蛾进行研究，结果表明这些头细蛾可以明确的分为6个谱系，
每一谱系可以代表一个生物学种。其中2种各自形成了非常明确的单系群，表明这2种头细
蛾与其寄主植物间存在种专一性；2种共存于同一寄主上，分子生物学、形态学和行为学的
证据都表明这2种分属于不同的谱系；另外2种与两种邻域分布的寄主相关联，但这2种头
细蛾的分界线却与其寄主的不一致，二者形成明显的异域分布的分支
[28]
。以上研究结果使
我们对算盘子——头细蛾种专一性专性授粉互惠共生关系有了新的认识。此外，在头细蛾
——叶下珠、头细蛾——黑面神体系中是否也存在同样的情况目前还没有相关报道。
2.2 互惠共生关系的维系
研究资料表明头细蛾与算盘子、叶下珠和黑面神之间为专性授粉互惠共生关系，组成这
一体系的双方在互惠的基础上达到共生。该体系主要通过限制双方对资源的过度利用来维
系，尤其是限制头细蛾幼虫对寄主胚珠或种子的消耗量。在细蛾与大戟形成的互惠共生体系
中，寄主植物的胚珠数为6～12个，头细蛾完成幼虫期发育所需种子的数量也不等，有些只
需2个即可，而有些则可消耗掉1个果实中的所有胚珠或种子
[16~18]
。但即使是在1个果实中所
有胚珠或种子全部被吃掉的情况下，仍有一部分果实保持完好无损，说明二者之间存在一种
机制可限制幼虫对种子的过度消耗以保证寄主植物种子的产量。对该机制的解释有两种推
测，一种认为卵和低龄幼虫的高死亡率可保证一定的种子产量，这种机制同样存在于丝兰
——丝兰蛾体系中；另一种推测认为有些头细蛾只传粉不产卵，但缺乏实验证据。另外，存
在于丝兰——丝兰蛾体系中寄主植物的选择性使高含卵量的花脱落
[12]
的机制在细蛾——大
戟体系中不存在，可能与在寄主植物体上产卵部位有关。J. N. Thompson等1992年曾报道了
与丝兰蛾亲缘关系较近的种子寄生性的Greya属昆虫可与共授粉者共存，共授粉者只授粉不
产卵，种子产量的10－25%由共授粉者承担
[29]
。另外，共授粉者也存在于鸡冠柱——螟蛾体
系中
[15, 16]
。虽然野外观察没有发现其它昆虫为大戟传粉，但也不能排除共授粉者存在的可
能性。
3. 协同进化关系形成机理的探讨
一般认为种子寄生性传粉者与其寄主植物间的专性授粉互惠共生关系是植物与昆虫协
同进化关系的特例，组成该体系的双方常常会产生互惠的变化，在这种情况下就存在互惠双
方物种形成过程是平行的可能性，即所谓的协同物种形成（cospeciation）。了解专性授粉互
惠共生体系协同物种形成程度，是理解协同进化在植物和授粉者物种形成及多样化的过程中
所起历史作用的关键
[30]
。在经典的榕树——榕小蜂体系中，并未发现互惠共生的双方系统
发育具有严格的一致性，同时二者之间也缺少严格意义的协同物种形成
[25]
。A. Kawakita等
-3-
根据算盘子核核糖体DNA序列和头细蛾线粒体细胞色素氧化酶亚单位I和核DNA序列，分别
对18种算盘子和传粉头细蛾系统发育关系进行探讨，评价了二者平行分支进化的程度。研究
结果表明尽管算盘子与头细蛾的系统发育非严格的一一对应，但授粉者与其寄主植物在进化
树上占有相近的位置，而且二者之间整体相合程度要高于随机的组合。研究者认为造成互惠
共生双方系统发育错配的原因很可能是授粉头细蛾曾发生过寄主转移。A. Kawakita等2006
年的报道
[28]
恰好证明了此推测，共存于同一寄主植物上的2种头细蛾，无论在遗传学上还是
在形态学和行为学上都是截然不同的，统计学的结果又表明这2种细蛾非姐妹单元，这些结
果都表明在算盘子——头细蛾体系中曾发生过寄主转移事件。
4. 结束语
从20世纪20年代初到20世纪90年代共记载有5种头细蛾以算盘子、叶下珠和黑面神
为寄主
[22]
，而对大戟——头细蛾专性授粉互惠共生关系的报道首次见于2003年
[17]
。目前全
世界有头细蛾属昆虫40种，算盘子、叶下珠和黑面神属植物约1100多种，如果这种专性授
粉互惠共生关系在这1100多种植物中广泛存在，那么头细蛾属昆虫的种数远远不止40种，
还有大量的新种有待去发现。而我国这三属植物大约66种，记录的头细蛾只台湾有1种（我
国南方新发现的几种尚未报道），这也说明在我国将有大量的头细蛾种类和重要的进化关系
有待我们去发现和研究。
-4-
参考文献
1 Riley C. V. Missouri Botanical Garden Annual Report, 1892, 3: 99~158.
2 Mode C. J. Evolution, 1958, 12(2): 158~165.
3 Ehrlich P. R., Raven P. H. Evolution. 1964, 18: 586~608.
4 Roughgarden J. Theory of population genetics and evolutionary ecology: an introduction. New York:
Macmillan, 1979. 1~68.
5 Janzen D. H. Evolution. 1980, 34(3): 611~612.
6 Futuyma D. J., Slatkin M. Coevolution. Massachusetts: Sinaner Associates Inc, 1983. 1~13.
7 李典谟, 周立阳. 昆虫知识, 1997, 34(1): 45~49.
8 尧金燕, 赵南先, 陈贻竹. 植物生态学报, 2004, 28(2): 271~277.
9 Trelease W. Missouri Botanical Garden Annual Report, 1893, 181~226.
10 Pellmyr O., Thompson J. N., Brown J. M., Harrison R. G. The American Naturalist, 1996, 148: 827~847.
11 Huth C. J., Pellmyr O. Oecologia, 1999, 119: 593~599.
12 Csotonyi J. T., Addicott J. F. Oikos, 2001, 94: 557~565.
13 Segraves K. A., Pellmyr O. Molecular Ecology, 2001, 10: 1247~1253.
14 Pellmyr O., Balcazar-Lara M., Althoff D. M., Segraves K. A., Leebens-Mack J. Systematic Entomology, 2006,
31(1): 1~20.
15 Fleming T. H., Holland J. N. Oecologia, 1998, 114: 368~375.
16 Holland J. N., Fleming T. H. Ecology, 1999, 80(6): 2074~2084.
17 Kato M., Takimura A., Kawakita A. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2003, 100(9):
5264~5267.
18 Kawakita A., Kato M. American Journal of Botany, 2004, 91(3): 410~415.
19 Kawakita A., Kato M. American Journal of Botany, 2004, 91(9): 1319~1325.
20 Govaerts R., Frodin R. G. & Radcliffe-Smith A. World checklist and bibliography of Euphorbiaceae. Royal
Botanic Gardens, Kew, London, 2000.
21 李秉滔. 中国植物志, 第44卷, 第1分册. 北京: 科学出版社, 1994. 133~134; 78~79; 178.
22 De Prins W., De Prins J. World Catalogue of Insects, 2005, 6: 1~502.
23 William R. B. Evolution, 1970, 24(4): 680~691.
Oikos, 1987, 48: 39~46.
24 Bronstein J. L.
25 Molbo D., Machado C. A., Sevenster J. G., Keller L. and Herre E. A. Proceedings of the National Academy of
Sciences, 2003, 100: 5867~5872.
26 David M. A., Groman J. D., Segraves K. A., Pellmyr O. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2001, 21(1):
117~127.
27 Pellmyr O. Syst. Entomol., 1999, 24: 243~271.
28 Kawakita A., Kato M. Molecular Ecology, 2006, 15: 3567~3581.
29 Thompson J. N., Pellmyr O. Ecology, 1992, 73(5): 1780~1791.
30 Kawakita A., Takimura A., Terachi T., Sota T., Kato M. Evolution, 2004, 58(10): 2201~2214.
Brief Review of Obligate Pollination Mutualism between
Epicephala Moths and Euphorbiaceae Trees
Bai Haiyan, Li Houhun
College of Life Sciences, Nankai University, Tianjin (300071)
Abstract
The well known obligate pollination mutualism in figs-fig wasps and yuccas-yucca moths is the most
classical example between insects and plants. Many documented cases have provided essential steps
toward understanding the mechanism of coevolution in flowering plants and their pollinators. The
recently discovered Epicephala moths-Euphorbiaceae trees mutualism shared many similar traits with
figs-fig wasps and yuccas-yucca moths associations. In this paper, we present a brief review on the
investigations of Epicephala moths- Euphorbiaceae trees association.
Keywords: Gracillariidae, Epicephala, Euphorbiaceae, pollination, coevolution, cospeciation
-5-
2024年4月13日发(作者：喜英卫)
传粉细蛾与大戟科植物专性授粉的互惠共生体系
1
白海艳，李后魂
南开大学生命科学学院，天津（300071）
E-mail：lihouhun@
摘 要：在已知的昆虫与植物所形成的专性授粉互惠共生体系中，榕树——榕小蜂、丝兰——
丝兰蛾体系是经典实例，国内外学者已经从不同角度进行了大量的研究，为我们理解植物
——传粉者互惠共生体系协同进化的机理和历史积累了宝贵的资料。近些年的研究发现鳞翅
目细蛾科头细蛾属昆虫与大戟科植物之间也存在相似的协同进化关系。本文对国内外学者有
关传粉细蛾与大戟科植物互惠共生协同进化的研究进行了整理。
关键词：细蛾科；头细蛾属；大戟科；授粉；协同进化；协同物种形成
很早以前昆虫与开花植物的关系就已经受到人们的关注，C. K. Sprengel就曾经在其重要
著作Das Entdeckte Geheimniss der Natur中指出，花的形状、颜色、气味和分泌物等在吸引昆
虫为其授粉方面起重要作用
[1]
。19世纪中期达尔文的有关兰花授粉研究结果的发表又引起人
们对这个领域的极大兴趣。自然界中，绝大多数开花植物都是虫媒花，不同种虫媒花以不同
种类的昆虫为传粉媒介，在漫长的进化过程中，传粉昆虫与虫媒植物之间形成了协同进化关
系。
协同进化（coevolution）的观点是探讨生物多样性形成机制的一个新的重要理论基础。
该名词首次见于C. J. Mode
[2]
的“专性寄生物与寄主间协同进化的数学模型”一文中，而P. R.
Ehrlich和P. H. Raven于1964年在Evolution杂志上发表的关于蝴蝶与植物之间相互关系一文
则是首篇明确关注协同进化关系的文章
[3]
。J. Roughgarden
[4]
和D. H. Janzen
[5]
于1979年和1980
年分别定义协同进化，均强调相互影响的物种间进化的同步性，也称一对一协同进化
（pairwise coevolution）。D. J. Futuyma
[6]
提出的扩散协同进化（diffuse coevolution）则主要
强调相互影响物种之间的长期适应行为。由于一对一协同进化定义的严格性，在自然界符合
这一严格定义的协同进化关系很少见。对昆虫来说，只有寡食性甚至是单食性的种类才有可
众所周知，榕树——能通过寄生、共生、共栖等形式与寄主之间形成一对一协同进化关系
[7]
。
榕小蜂、丝兰——丝兰蛾专性授粉互惠共生体系是植物与昆虫协同进化的经典模式。化石资
料表明榕树与其传粉者之间的互惠共生关系是最密切、最古老的，早在白垩纪时期就已确立，
而人们对这一关系的认识和研究始于20世纪50年代，近20年成为研究热点
[8]
。在鳞翅目昆虫
中，对丝兰——丝兰蛾互惠共生关系的认识和研究较早。1892年C. V. Riley
[1]
对丝兰蛾的口
器、产卵器构造、丝兰花的结构及丝兰蛾的传粉行为、卵和幼虫的形态及发育、果实的受害
程度、几种伪丝兰蛾(the bogus yucca moth)的形态习性等进行了详细描述。文献资料表明
[9~14]
，从19世纪至今各国学者从不同角度对丝兰——丝兰蛾互惠共生体系进行了大量的研
究，为理解种子寄生性昆虫与寄主植物间协同进化机制提供了数据资料。T. H. Fleming和J. N.
Holland又报道了仙人掌科（Cactaceae）鸡冠柱属（Lophocereus）植物Lophocereus schottii
与螟蛾科（Pyralidae）毛螟亚科（Glaphyriinae）昆虫Upiga virescens之间的专性授粉互惠共
生关系，并与丝兰——丝兰蛾体系进行了比较
[15, 16]
。2003年M. Kato
[17]
等首次报道了细蛾科
（Gracillariidae）头细蛾属（Epicephala）昆虫与大戟科（Euphorbiaceae）算盘子属（Glochidion）
植物之间种专性授粉的互惠共生协同进化关系。相继发现传粉头细蛾与大戟科叶下珠属
（Phyllanthus）和黑面神属（Breynia）植物间也同样存在这种协同进化关系
[18, 19]
。正在进行
1
本课题得到教育部博士学科点专项科研基金资助（2）。
-1-
的研究表明，目前在我国也发现了该类昆虫和相同的协同进化关系。本文将着重对头细蛾与
大戟之间的专性授粉互惠共生体系的研究加以整理，为我国学者开展进一步的研究提供参
考。
1. 头细蛾的传粉行为
算盘子属、叶下珠属和黑面神属均为大戟科植物。全世界算盘子属植物大约有318种，
分布于热带亚洲、澳大利亚、玻利尼西亚和马达加斯加
[20]
，我国有28种，2变种，主要分布
于西南地区至台湾
[21]
。叶下珠属为大戟科第三大属，约有800种，主要分布热带及亚热带地
区，少数产北温带地区
[20]
，我国有33种，4变种，主要分布于长江以南各省区
[21]
。黑面神属
有35种，分布于亚洲的热带、亚热带地区，澳大利亚和太平洋岛
[20]
，我国有5种，分布于西
南、华南和华东地区
[21]
。这三属植物的花单性，雌花柱头着生于合生花柱顶端凹陷的内表
面，十分隐蔽，有些种的雄蕊几乎完全被花萼包围，这类特殊花的结构使得风和一般访花昆
虫不能为其完成授粉。
头细蛾属隶属细蛾科，目前世界记载有40种。东洋区和澳洲区分别有18种和15种，非洲
区6种，古北区仅俄罗斯远东地区分布1种。我国只在台湾省记载1种
[22]
。头细蛾属能与部分
大戟科植物形成互惠共生关系，其幼虫与榕树、丝兰、鸡冠柱的授粉者一样均为种子寄生性
的，这种特性在细蛾科中是独一无二的。
A. Kawakita、M. Kato等人在研究头细蛾属昆虫与算盘子、叶下珠和黑面神属植物之间
的专性授粉互惠共生关系时，对头细蛾的传粉行为进行了仔细观察，发现为上述三属植物传
粉的头细蛾均为雌性，喙和产卵器的构造表现出高度的结构和功能的适应性
[17~19]
。传粉头
细蛾的产卵器都特别长，用以刺入花器将卵产于合适的位置。产卵方式因寄主植物而不同，
有些从花柱顶端的凹陷插入产卵器产卵于花柱基部，子房的顶端；有些刺穿萼片和子房直接
产卵于子房室内；还有些产卵于萼片和子房壁之间的空隙内。喙腹面有大量的感觉毛，可能
专门用来收集和堆放花粉，而该属雄性个体、非传粉雌性个体及相关属的雌性却无此结构。
花蜜的分泌量和浓度对雌蛾的访花频率无影响，其访花的主要目的就是授粉和产卵。在野外
观察到的所有传粉头细蛾都能够非常准确的将花粉堆积在着生位置非常隐蔽的柱头上，说明
传粉行为是积极的而非被动。另外，观察还发现寄主植物花柱结构与传粉头细蛾昆虫的产卵
行为相互适应，可以阻止传粉者转移寄主，也可降低同域分布的寄主植物之间杂交的可能性。
特殊的花结构和特异的传粉行为也说明头细蛾属与其寄主植物之间存在协同进化关系。
2. 种专一性互惠共生关系的确定
2.1 种专一性
在经典的昆虫与植物专性授粉互惠共生关系中，榕树——榕小蜂的关系曾被认为具有高
度的专一性，至少在当地一种榕小蜂只为一种榕树传粉，而一种榕树又专一性的依赖一种榕
小蜂为其授粉
[23, 24]
。但新的研究发现几种亲缘关系较远的榕小蜂可以共存于同一种寄主植
物之上，表明二者之间一一对应的种专一性已被打破
[25]
。在丝兰——丝兰蛾体系中，早期
的资料曾描述Tegeticula yuccasella一种就可以为将近30种丝兰传粉
[1, 26]
，但近期分子生物
学和形态学的研究却表明该种是由13个种组成的复合体，11种为丝兰的授粉者，另外2种
为伪传粉者，只产卵不授粉。在11种传粉者中，其中8种以一种丝兰为专性寄主
[26, 27]
。从
现有的头细蛾属与大戟科植物专性授粉互惠共生关系的研究结果来看，认为头细蛾——叶下
-2-
珠互惠共生体系具有高度的种专一性，因为野外观察到头细蛾是叶下珠唯一的访花者，且从
叶下珠属不同种上饲养获得的成虫可从翅的斑纹、相对大小等特点加以区分，另外COI基
因核苷序列的变化也说明二者之间具有高度的种专一性
[17]
。对头细蛾——黑面神互惠共生
体系来讲，访花者除了头细蛾以外还有一种蚂蚁（Anoplplepis longipes），因未见其在雄花
上出现同时也未携带花粉，故认为它访花的目的只是为了获得花蜜，认为头细蛾是黑面神的
专性授粉者，但对二者间的专一性尚未作更深入的研究
[18]
。而对头细蛾——算盘子体系来
讲，最初的COI基因核苷序列的变化及同域发生的不同的算盘子属植物之间并无明显的杂
交现象，这些方面的研究证据表明二者之间具有种专一性
[17]
。但最新的研究结果已对算盘
子——头细蛾之间的种专一性提出了质疑。A. Kawakita等从分子生物学、形态学和行为学
等方面对5种算盘子上的头细蛾进行研究，结果表明这些头细蛾可以明确的分为6个谱系，
每一谱系可以代表一个生物学种。其中2种各自形成了非常明确的单系群，表明这2种头细
蛾与其寄主植物间存在种专一性；2种共存于同一寄主上，分子生物学、形态学和行为学的
证据都表明这2种分属于不同的谱系；另外2种与两种邻域分布的寄主相关联，但这2种头
细蛾的分界线却与其寄主的不一致，二者形成明显的异域分布的分支
[28]
。以上研究结果使
我们对算盘子——头细蛾种专一性专性授粉互惠共生关系有了新的认识。此外，在头细蛾
——叶下珠、头细蛾——黑面神体系中是否也存在同样的情况目前还没有相关报道。
2.2 互惠共生关系的维系
研究资料表明头细蛾与算盘子、叶下珠和黑面神之间为专性授粉互惠共生关系，组成这
一体系的双方在互惠的基础上达到共生。该体系主要通过限制双方对资源的过度利用来维
系，尤其是限制头细蛾幼虫对寄主胚珠或种子的消耗量。在细蛾与大戟形成的互惠共生体系
中，寄主植物的胚珠数为6～12个，头细蛾完成幼虫期发育所需种子的数量也不等，有些只
需2个即可，而有些则可消耗掉1个果实中的所有胚珠或种子
[16~18]
。但即使是在1个果实中所
有胚珠或种子全部被吃掉的情况下，仍有一部分果实保持完好无损，说明二者之间存在一种
机制可限制幼虫对种子的过度消耗以保证寄主植物种子的产量。对该机制的解释有两种推
测，一种认为卵和低龄幼虫的高死亡率可保证一定的种子产量，这种机制同样存在于丝兰
——丝兰蛾体系中；另一种推测认为有些头细蛾只传粉不产卵，但缺乏实验证据。另外，存
在于丝兰——丝兰蛾体系中寄主植物的选择性使高含卵量的花脱落
[12]
的机制在细蛾——大
戟体系中不存在，可能与在寄主植物体上产卵部位有关。J. N. Thompson等1992年曾报道了
与丝兰蛾亲缘关系较近的种子寄生性的Greya属昆虫可与共授粉者共存，共授粉者只授粉不
产卵，种子产量的10－25%由共授粉者承担
[29]
。另外，共授粉者也存在于鸡冠柱——螟蛾体
系中
[15, 16]
。虽然野外观察没有发现其它昆虫为大戟传粉，但也不能排除共授粉者存在的可
能性。
3. 协同进化关系形成机理的探讨
一般认为种子寄生性传粉者与其寄主植物间的专性授粉互惠共生关系是植物与昆虫协
同进化关系的特例，组成该体系的双方常常会产生互惠的变化，在这种情况下就存在互惠双
方物种形成过程是平行的可能性，即所谓的协同物种形成（cospeciation）。了解专性授粉互
惠共生体系协同物种形成程度，是理解协同进化在植物和授粉者物种形成及多样化的过程中
所起历史作用的关键
[30]
。在经典的榕树——榕小蜂体系中，并未发现互惠共生的双方系统
发育具有严格的一致性，同时二者之间也缺少严格意义的协同物种形成
[25]
。A. Kawakita等
-3-
根据算盘子核核糖体DNA序列和头细蛾线粒体细胞色素氧化酶亚单位I和核DNA序列，分别
对18种算盘子和传粉头细蛾系统发育关系进行探讨，评价了二者平行分支进化的程度。研究
结果表明尽管算盘子与头细蛾的系统发育非严格的一一对应，但授粉者与其寄主植物在进化
树上占有相近的位置，而且二者之间整体相合程度要高于随机的组合。研究者认为造成互惠
共生双方系统发育错配的原因很可能是授粉头细蛾曾发生过寄主转移。A. Kawakita等2006
年的报道
[28]
恰好证明了此推测，共存于同一寄主植物上的2种头细蛾，无论在遗传学上还是
在形态学和行为学上都是截然不同的，统计学的结果又表明这2种细蛾非姐妹单元，这些结
果都表明在算盘子——头细蛾体系中曾发生过寄主转移事件。
4. 结束语
从20世纪20年代初到20世纪90年代共记载有5种头细蛾以算盘子、叶下珠和黑面神
为寄主
[22]
，而对大戟——头细蛾专性授粉互惠共生关系的报道首次见于2003年
[17]
。目前全
世界有头细蛾属昆虫40种，算盘子、叶下珠和黑面神属植物约1100多种，如果这种专性授
粉互惠共生关系在这1100多种植物中广泛存在，那么头细蛾属昆虫的种数远远不止40种，
还有大量的新种有待去发现。而我国这三属植物大约66种，记录的头细蛾只台湾有1种（我
国南方新发现的几种尚未报道），这也说明在我国将有大量的头细蛾种类和重要的进化关系
有待我们去发现和研究。
-4-
参考文献
1 Riley C. V. Missouri Botanical Garden Annual Report, 1892, 3: 99~158.
2 Mode C. J. Evolution, 1958, 12(2): 158~165.
3 Ehrlich P. R., Raven P. H. Evolution. 1964, 18: 586~608.
4 Roughgarden J. Theory of population genetics and evolutionary ecology: an introduction. New York:
Macmillan, 1979. 1~68.
5 Janzen D. H. Evolution. 1980, 34(3): 611~612.
6 Futuyma D. J., Slatkin M. Coevolution. Massachusetts: Sinaner Associates Inc, 1983. 1~13.
7 李典谟, 周立阳. 昆虫知识, 1997, 34(1): 45~49.
8 尧金燕, 赵南先, 陈贻竹. 植物生态学报, 2004, 28(2): 271~277.
9 Trelease W. Missouri Botanical Garden Annual Report, 1893, 181~226.
10 Pellmyr O., Thompson J. N., Brown J. M., Harrison R. G. The American Naturalist, 1996, 148: 827~847.
11 Huth C. J., Pellmyr O. Oecologia, 1999, 119: 593~599.
12 Csotonyi J. T., Addicott J. F. Oikos, 2001, 94: 557~565.
13 Segraves K. A., Pellmyr O. Molecular Ecology, 2001, 10: 1247~1253.
14 Pellmyr O., Balcazar-Lara M., Althoff D. M., Segraves K. A., Leebens-Mack J. Systematic Entomology, 2006,
31(1): 1~20.
15 Fleming T. H., Holland J. N. Oecologia, 1998, 114: 368~375.
16 Holland J. N., Fleming T. H. Ecology, 1999, 80(6): 2074~2084.
17 Kato M., Takimura A., Kawakita A. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2003, 100(9):
5264~5267.
18 Kawakita A., Kato M. American Journal of Botany, 2004, 91(3): 410~415.
19 Kawakita A., Kato M. American Journal of Botany, 2004, 91(9): 1319~1325.
20 Govaerts R., Frodin R. G. & Radcliffe-Smith A. World checklist and bibliography of Euphorbiaceae. Royal
Botanic Gardens, Kew, London, 2000.
21 李秉滔. 中国植物志, 第44卷, 第1分册. 北京: 科学出版社, 1994. 133~134; 78~79; 178.
22 De Prins W., De Prins J. World Catalogue of Insects, 2005, 6: 1~502.
23 William R. B. Evolution, 1970, 24(4): 680~691.
Oikos, 1987, 48: 39~46.
24 Bronstein J. L.
25 Molbo D., Machado C. A., Sevenster J. G., Keller L. and Herre E. A. Proceedings of the National Academy of
Sciences, 2003, 100: 5867~5872.
26 David M. A., Groman J. D., Segraves K. A., Pellmyr O. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2001, 21(1):
117~127.
27 Pellmyr O. Syst. Entomol., 1999, 24: 243~271.
28 Kawakita A., Kato M. Molecular Ecology, 2006, 15: 3567~3581.
29 Thompson J. N., Pellmyr O. Ecology, 1992, 73(5): 1780~1791.
30 Kawakita A., Takimura A., Terachi T., Sota T., Kato M. Evolution, 2004, 58(10): 2201~2214.
Brief Review of Obligate Pollination Mutualism between
Epicephala Moths and Euphorbiaceae Trees
Bai Haiyan, Li Houhun
College of Life Sciences, Nankai University, Tianjin (300071)
Abstract
The well known obligate pollination mutualism in figs-fig wasps and yuccas-yucca moths is the most
classical example between insects and plants. Many documented cases have provided essential steps
toward understanding the mechanism of coevolution in flowering plants and their pollinators. The
recently discovered Epicephala moths-Euphorbiaceae trees mutualism shared many similar traits with
figs-fig wasps and yuccas-yucca moths associations. In this paper, we present a brief review on the
investigations of Epicephala moths- Euphorbiaceae trees association.
Keywords: Gracillariidae, Epicephala, Euphorbiaceae, pollination, coevolution, cospeciation
-5-