2024年3月12日发(作者：明丝琪)
中国细胞生物学学报
Chinese Journal of Cell Biology 202
1,43(1): 1-9
DOI
: 10.
ll
844/
cjcb
.2021.0
l
.0001
综述
植物组蛋白变体生物学功能
张悦1张爱琴1庞秋颖阎秀峰2-
0东北盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室，东北林业大学生命科学学院,哈尔滨150040;
2温州大学生命与环境科学学院，温州325035)
摘要 组蛋白变体是重要的表观遗传调控因子，能够在染色质特定位置替换常规组蛋白，维
持染色质结构进而保证转录激活或抑制的顺利进行.目前，组蛋白变体的调控功能已成为植物学
研究领域的一个热点。近年来，随着植物组蛋白变体生物学功能研究的不断深入，发现组蛋白变体
能够在植物生长发育和环境应答调控等多个生物学过程中发挥重要作用。该文简要介绍了已知的
植物组蛋白变体的种类，系统综述了各类组蛋白变体在植物多个生命进程中的生物学功能及调控
过程，以期为深入认知植物组蛋白变体的作用机制提供参考。
关键词组蛋白变体;生物学功能;转录调控
Biological Functions of Plant Histone Variants
ZHANG
Yue
1,
ZHANG
Aiqin
',
PANG
Qiuying
1 , *
YAN
Xiufeng
2*
C Key Laboratory of Saline-alkali Vegetation Ecology Restoration, Ministry of Education, College of Life Sciences, Northeast Forestry
University, Harbin 150040, China; 2College of Life and Environmental Science, Wenzhou University, Wenzhou 325035, China)
Abstract
Histone
variants
are
important
epigenetic
regulators
,
which
can
replace
canonical
histones
at
specific
sites
on
chromatin
,
to
maintain
chromatin
structure
and
ensure
transcriptional
activation
or
repression
.
At
present
,
the
regulatory
function
of
histone
variants
has
become
a
research
hotspot
in
plant
biology
.
The
recent
stud
ies
on
the
biological
functions
of
plant
histone
variants
have
shown
that
histone
variants
can
play
critical
roles
in
multiple
biological
processes
such
as
plant
growth
and
development
,
as
well
as
environment
responses
.
This
review
briefly
introduces
the
known
plant
histone
variants
,
and
systematically
reviews
the
biological
functions
and
regula
tory
processes
of
various
histone
variants
in
multiple
biological
processes
of
plants
,
providing
a
reference
for
deep
ly
understanding
the
regulatory
mechanism
of
plant
histone
variants
.
Keywords
histone
variants
;
biological
function
;
transcriptional
regulation
核小体的
译后修饰共同参与染色质表观遗传调控^3】。组蛋白
变体是常规组蛋白的变异体，具有与常规组蛋白不
同的编码基因，它们的氨基酸序列及大小亦有别于
常规组蛋白[41。在植物中除
H
2
B
和
H
4外，已发现
H
1、
组蛋白是染色质基本结构单位—
主要蛋白质组分，除了常规组蛋白核心成员
H
2
A
、
H
2
B
、
H
3和
H
4以及连接组蛋白
H
1外，还有一类特殊
的核小体组分即组蛋白变体，组蛋白变体和它的翻
收稿
["1
期：
2020-09-09
接收日期：
2020-
丨卜
18
国家自然科学基金
(
批准号：
31570396)
和东北林业大学引进人才科研启动经费
(
批准号：
6020
丨
494)
资助的课题
*
通讯作者》
Tel**************,E-mai
丨：
*****************.cn;******************.cn
Received: September 9, 2020 Accepted: November 18, 2020
This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No.31570396) and the Initial Research Foundation of Northeast Forestry
University for the Introduction of Talent (Grant No.60201494)
♦:+86-451-82191247,E-mail:*****************.cn;******************.cn
URL •
/7ids5420
2
.综述.
(A) H2A.Z
TramcnptKjnai
regulation
MiR 156A
MiR156C
HptgenrtK mudubtion
of enhaticen and pnmmtm
(F)
H1.1 HI .2
HI
.3 Growth and development Stomata movement Drought response Weak light response
八〜？：植物组蛋白变体日
2
八
2
、幵
2
八
.
乂、犯八
1
、出
.3
、
€6
沾
3
和扪
.1
出
.2
出
.3
的功能研宂进展。
^13^
：
411163:
出以三甲基化；出义
2711^3:
H3K27
三甲基化
;MiR:
小
RNA; DAXX:
死亡结构域相关蛋白；
ATRX: X
关联
a
地中海贫血迟缓综合征
;HTRA:
组蛋白调节因子
A; TSS
:转录起始
位点。
A-F: the research advances in the functions of plant histone variants H2A.Z, H2A.X, H2A.W, H3.3, CenH3, and Hl.l H1.2 HI.3. H3K4me3: H3K4 tri-
methylation; H3K27me3: H3K27 tri-methylation; MiR: MicroRNA; DAXX: death domain associated protein; ATRX: alpha thalassemia retardation
syndrome X-linked; HTRA: histone regulator A; TSS: transcription start site.
图1拟南芥组蛋白变体生物学功能
Fig.l
The
biological
functions
of
the
histone
variants
in
Arabidopsis thaliana
H
2
A
、
H
3均具有特殊的组蛋白变体，目前的报道多
集中于
H
2
A
和
H
3的变异体，包括
H
2
A
.
Z
、
H
2
A
.
X
、
控因子
pi
。本文在对己知植物组蛋白变体作简要介
绍的基础上，重点对各类组蛋白变体的生物学功能
及其参与的调控过程等的相关研究进行系统综述。
H
2
A
.
W
、
H
3.3和
CenH
3,还有少数研宄涉及到组蛋
白
H
1的变体
Hl
.
l
、
H
1.2和
H
1.3【5'组蛋白变体可
以在染色质伴侣分子的辅助下，在染色质特定位置
替换常规组蛋白，改变核小体动力学，进而通过调节
核小体结构稳定性维持染色质结构，对保障转录激
活或抑制至关重要。随着研宄的不断深入，组蛋白
变体参与转录调控、
DNA
损伤修复和异染色质沉默
等生物学功能的研究己取得一系列进展（图1)，其是
植物发育与环境应答过程中至关重要的表观遗传调
1组蛋白变体H2A.Z
1.1
H
2
A
.
Z
编码及核小体装载
H
2
A
.
Z
是一类在真核生物中高度保守的组
蛋白变体，在植物多个生物学进程中发挥重要作
用（图2)。
H
2
A
.
Z
与
H
2
A
主要在
C
末端结构存在差
异，
H
2
A
.
Z
的
C
末端尾部短于
H
2
A
,且其40%的氨
基酸序列不同于
H
2
A
[
I
()1。植物中
H
2
A
.
Z
的编码基
张悦等:植物组蛋白变体生物学功能
3
因现己在拟南芥和水稻中被明确鉴定，拟南芥基
因组共有13个//7
M(histone
H
2
A
)基因编码
H
2
A
组
蛋白，其中7/7^5、和//
M
//负责编码组蛋白
变体
H
2
A
.
Z
【
n
】，而水稻中编码
H
2
A
.
Z
的基因则为
性，能够依赖
ATPase
将游离
H
2
A
/
H
2
B
二聚体替换为
H
2
A
.
Z
/
H
2
B
,完成
H
2
A
.
Z
的装载[21_22]。最新研究表明,
NRPl
(
NAPl-related
protein
1)和
NRP
2能够移除核小
体中的
H
2
A
.
Z
(图2),它们通过千扰
SWR
1复合物活
性，将
H
2
A
.
Z
/
H
2
B
替换成
H
2
A
/
H
2
B
，从而实现
H
2
A.Z
的卸载，防止
H
2
A
.
Z
在染色质中的过度积累[231。
1.2
H
2
A
.
Z
介导转录调控
HTA705
、
HTA712
、
HTA713
叫叫。
H
2
A
.
Z
在核小体中的装载主要由
S
WR
1
(S
Wi
2/
snG-related
1)蛋白复合物负责，该复合物成员主要
包括八11?6(3<：如-代1316<1卩1'(^比6)、卩1£1(^)11〇1〇卩61^0(1-
H
2
A
.
Z
对基因的转录调控与其在基因区域内的
位置分布有关。目前研宄认为，
H
2
A
.
Z
若分布在+ 1
核小体位点则激活转录，若分布在编码区则抑制转
录，说明
H
2
A
.
Z
在基因转录调控中具有双重作用1241。
研究显示，在拟南芥和水稻的高水平表达的基因中,
independent
early
flowering
1)、
SEF(serrated
leaves
and
early
flowering
)、
SWC
4
(SWR
complex
subunit
4)、
MBD
9(
methyl
-
CpG-binding
domain
9)、
ATPase
亚基、
YAF
9
(yeast
alll-fused
gene
from
chromosome
9)1'4181〇
SWR
1复合物与核小体结合后分解
DNA
与核小体
(图2),在
ATP
驱动下改变核小体构象，将
H
2
A
.
Z
/
H
2
B
二聚体运送到
DN
A
-(
H
3/
H
4)四聚体上，形成核小体
核心结构丨19_
M
1。近些年的研宄表明，
INO
80
(inositol
H
2
A
.
Z
主要在
TSS
下游+ 1核小体位点高度富集，而在
相对低水平表达的基因中，
H
2
A
.
Z
则主要在基因编码
区高度富集[25〜。另外，有研究指出，
H
2
A
.
Z
调控基因
转录与组蛋白修饰有关。
H
3
K
4
me
3和
H
3
K
27
me
3是
常见的组蛋白甲基化修饰标记，在表观遗传调控中分
别起转录激活和转录抑制作用
p
8_291。最近的研究表明,
requiring
80)复合物也参与了
H
2
A
.
Z
在核小体中的
组装过程[211(图2)。
INO
80具有行使组蛋白交换的活
Leaf growth
Flowering
Mcgasporocytc cell fate
Sail response
Na-
High temperature response
High tmipCTarurr
H3K4me3: H3K4
三甲基化；
MiR:
小
RNA; TSS:
转录起始位点；
FLC:
幵花位点
C; FT:
幵花位点
T;
丨
NO80:
肌醇
80; ARP5:
肌动蛋白相关蛋白
5;
RNAPII: RNA
聚合酶
II; MYB44: MYB
结构域蛋白
44; NRP1: NAP
丨相关蛋白
1; NRP2: NAP1
相关蛋白
2; SWR1: SWi2/snf2
相关
1; HSP70
:热激蛋
白
70; HSFA1:
热激转录因子
Al; PRR7: pseudo
响应调节因子
7; PRR9: pseudo
响应调节因子
9
。
H3K4me3: H3K4 tri-methylation; MiR: MicroRNA; TSS: transcription start site; FLC: flowering locus C; FT: flowering locus T; INO80: inositol re
quiring 80; ARP5: actin-related protein 5; RNAPII: RNA polymerase II; MYB44: MYB domain protein 44; NRP1: NAP 1-related protein 1; NRP2:
NAP 1-related protein 2; SWR1: SWi2/snf2-related 1; HSP70: heat shock protein 70; HSFA1: heat shock transcription factor Al; PRR7: pseudo
response regulator 7; PRR9: pseudo-response regulator 9.
图2拟南芥
H
2
A
.
Z
参与多个生物学途径
Fig
.2
The
Arabidopsis thaliana
H
2
A.Z
involved
in
multiple
biological
processes
4
H
2
A
.
Z
能够促进基因启动子区
H
3
K
4
me
3的富集，诱导
基因表达；另外
H
2
A
.
Z
通过促进
H
3
K
27
me
3富集和阻
止
H
3
K
4
me
3富集来抑制增强子活性，进而阻止基因
表达〜。
CARTER
等
M
通过染色质免疫共沉淀，揭示
了
PIE
1 和
PKL
(
PICKLE
)介导
H
3
K
27
me
3累积，参与调
控基因表达。
PIE
1在核小体中装载
H
2
A
.
Z
后，使
DNA
与染色质重塑因子
PKL
相结合，促进了
H
3
K
27
me
3在
启动子区的富集进而抑制基因转录。最近的研宄也
进一步揭示了
H
2
A
.
Z
和
H
3
K
4
me
3在拟南芥花青素合
成基因的表达调控中存在拮抗关系，
H
2
A
.
Z
负向调节
花青素生物合成基因的表达，而在
H
2
A
.
Z
功能缺陷突
变体中花青素生物合成基因上调表达，这归因于突变
体中
H
2
A
.
Z
的积累减少并伴随着
H
3
K
4
me
3的富集增
加，从而促进了花青素合成基因的表达1291。
与所有常规组蛋白类似，组蛋白变体
H
2
A.Z
也存在翻译后修饰，其中
H
2
A
.
Z
的乙酰化、泛素化
也参与了基因转录调控。有研宄显示，
H
2
A
.
Z
在+ 1
核小体位置富集并行使转录调控作用取决于不同
的修饰类型，其中
H
2
A
.
Zub
对转录起抑制作用，而
H
2
A
.
Zac
则促进转录激活關。此外，
H
2
A
.
Z
介导的
转录调节与
DNA
甲基化也存在相互关联。研究显
示，在拟南芥中当转录活跃的基因编码区和转座子
区域发生
DNA
甲基化时，会在相应区域呈现低水
平的
H
2
A
.
Z
[251。此外，最新研宂表明，
SWR
1复合物
成员
ARP
6和
PIE
1可以阻止
DNA
超甲基化和基因沉
默，其中
SWR
1将
H
2
A
.
Z
召集在
DNA
甲基化区，通
过招募
DNA
糖基化酶
R
0
S
1
(repressor
of
silencing
1)与
H
2
A
.
Z
相互作用，启动具有转录活性的
DNA
去
甲基化，进而防止基因沉默[311。综上，
H
2
A
.
Z
调控
基因转录涉及多个表观遗传修饰方式的复杂作用
机制。
1.3
H
2
A
.
Z
参与调控植物生长发育
最新研究表明，组蛋白变体
H
2
A
.
Z
在调控植物
器官发育和开花时间等过程中发挥了重要的作用，
参与调控的主要因子有
ARP
6、
ARP
5、
SEF
、
PIE
1、
YAF
9、
INO
80、
MBD
9等，其中
ARP
5属于
INO
80复
合物成员132_331。
很多研宄表明，
H
2
A
.
Z
对植物生长发育的调
节与一些重要
MicroRNA
的转录水平有关。拟南
芥
HTA
9、
HTA
11、
ARP
6和
SEF
的功能缺失，显
著降低了
MiR
156
a
和
MiR
156
c
的表达，进而导致
出现叶片伸长、叶边缘呈锯齿状且有毛状体形
.综述.
成的表型[541。抑制叶片发育的
MiR
396在和
pz
'
d
功能缺失突变体中下调表达，加速了植物叶
片的生长[351。这些研究表明，
H
2
A
.
Z
在
MicroRNA
转录调控植物生长发育过程中发挥着重要作用。
AtlNOSC
^/
lrafczWo
/
w
/
s
1
inositol
requiring
80)也参与
了对植物生长发育的调控，其功能缺失突变体表现
出植株矮小和器官发育缺陷等特征|361，进一步研究
表明，
At
丨
NO
80可以与
AtARP
5蛋白相互作用，共同
调控植物的胚胎发生和胚后器官发育|321。此外，参
与
H
2
A
.
Z
装载的
SWC
4功能缺失后也会导致胚胎发
育缺陷，进而影响植物的生长发育[371。
H
2
A
.
Z
通过介导开花相关基因的转录调控，
参与调节植物开花时间。■
Fr(flowering
locus
T
)和
fLC(flowering
locus
C
)是调节拟南芥开花时间的2
个关键基因，分别为正向和反向调控因子％381。当
厂堪因区域内核小体中不含
H
2
A
.
Z
时，
FT
上调表达，
促进开花[39_4(>1。另外，和
P
/£/突变使得
FLC
表
达降低，是由于核小体中
H
2
A
.
Z
的装载产生缺陷，
进而出现早花表型…％。
MARCH
-
D
丨
AZ
等
M
报道,
H
2
A
.
Z
装载复合物成员
SEF
是一个新被发现的
FLC
正调控因子，研究人员推测
SEF
、
ARP
6和
PIE
1可能
是通过介导
FiC
启动子和调节子区
H
2
A
.
Z
的富集分
布，从而促进一些染色体重塑因子或转录调控因子
在基因区域的募集，诱导
FZT
基因表达进而抑制植
物开花。
YAF
9和
MBD
9也参与了
FLC
表达的调节，
控制植物开花。
MBD
9的功能缺失导致了
H
2
A
.
Z
的
装载缺陷，使得
FLC
表达降低，加速了开花时间进而
出现早花表型(
IM
51。同样，的缺失突变体也发
生早花现象，这是由于在+ 1核小体位置的
H
2
A
.
Z
乙
酰化水平下降，导致
FLC
表达下调[|61。此外，
NRP
1
和
NRP
2蛋白可以负向调节拟南芥中
H
2
A
.
Z
的积
累，进而调节
FL
C
基因表达來影响植物开花时间,
¥八、0等[231研究报道，《卬厂/«/^-2双突变体在全
基因组范围内表现出
H
2
A
.
Z
的过度积累，突变
体的
FLC
表达下调出现早花现象，与
双突变体杂交后的表型会增强。上述研宂表明，
H
2
A
.
Z
在开花相关基因
FLC
和/
T
中的富集，直接关
系到两者的表达，从而在调控植物开花时间中发挥
关键作用。
1.4
H
2
A
.
Z
参与调节环境应答
已有研宂表明，
H
2
A
.
Z
通过介导相关基因的
转录参与调节植物对高温、干旱、盐渍等环境胁
张悦等:植物组蛋白变体生物学功能
迫因素的应答。热胁迫调节因子
HSP
70
(heatshock
protein
70)、
HSFA
1
(heat
shock
transcription
factor
Al
)对高温的响应与
H
2
A
.
Z
在其基因中的富集有关，
高温条件抑制了
HSP
70和
HSFA
1的+1核小体位点
上
H
2
A
.
Z
的积累，激活两者的转录，进而应对高温
胁迫，这也说明了
H
2
A
.
Z
可能是植物响应高温胁迫
的一个负向调节因子％39%。同时，也有报道发现,
H
2
A
.
Z
还参与调节高温条件下植物的开花时间，但
在不同植物中所体现出的作用截然相反[47]。较高温
度的生长环境使得拟南芥
Fr
基因内的
H
2
A
.
Z
积累
水平降低，导致
FT
的高表达，加快了植物的开花时
间，然而在油菜中，高温环境促进了
FT
在+1核小体
位置的
H
2
A
.
Z
富集水平，从而抑制了油菜
FT
表达，使
植物开花时间延迟[471。此外，
TONG
等[48]最新发现,
H
2
A
.
Z
介导植物对环境温度的应答与
EC(evening
complex
)组分
ELF
3
(early
flowering
3)也存在关联。
EC
是调控拟南芥生物钟的一个蛋白复合物，其组分
ELF
3在夜间低温下通过与
SWR
1复合物相互作用控
制
H
2
A
.
Z
核小体积累，从而调控夜间基因的转录而
响应昼夜环境温度变化。其中，
EC
-
SWR
1与核心时
钟基因/
W
?7(
pseudo-response
regulator
7)和相
互作用，促进
H
2
A
.
Z
的富集并抑制这些基因在夜间
的表达进而响应夜间低温环境[48]。
除调节环境温度应答外，
H
2
A
.
Z
同时还参与了
植物对干旱胁迫和盐胁迫的响应。拟南芥响应干
旱胁迫基因表达谱的研究显示，干旱胁迫应答基
因的转录与基因区域内
H
2
A
.
Z
的富集程度紧密相
关，富含
H
2
A
.
Z
核小体的基因其转录受到了明显抑
制[241。
AtMYB
44(/^
aW
<^
o
/
w
&
MYB
domain
pro
tein
44) 是调控拟南芥响应盐胁迫的重要转录因子，
NGUYEN
等[49]发现盐胁迫下
H
2
A
.
Z
的富集水平显
著降低，加速了
RNAPII
在启动子和
TSS
区域的募
集，从而诱导了 的转录，调控植物应答盐
胁迫。
1.5
H
2
A
.
Z
在其他途径中的作用
近些年，有一些报道指出
H
2
A.Z
在植物响应缺
磷环境以及免疫防御中具有一定作用[5°_51]。在磷
缺乏条件下水稻
H
2
A.Z
全基因组的富集分析显示,
H
2
A.Z
的富集分布与缺磷响应基因的表达水平呈负
相关，表明
H
2
A.Z
在其中可能发挥负调控作用[5 在菠萝中， AcSWC 6即 AcSEF 通过 H 2 A.Z 的沉积在免 疫防御和抗病中也起到一定作用， JAKADA 等1521研 5 宄发现，病原体侵染叶片后会促进/ fcSFC (5的转录, 使植物呈现感病表型。 2组蛋白变体H2A.X H 2 A . X 是 H 2 A 发生磷酸化修饰形成的组蛋白变 体，其 C 末端含有保守的 SQEF 基序。 H 2 A . X 产生于 常染色质中，主要参与 DNA 的损伤修复 I 53%。以拟 南芥为例， H 2 A . X 是在 H 2 A 的 Serl 38位点发生磷酸 化的组蛋白变体1 M 1。 H 2 A . X 在核小体中的组装，需 要组蛋白伴侣的帮助，其中 FACT(facilitates chroma tin transcription ) 是装载 H 2 A.X 的 重要分 子伴侣 。当 细胞受到 DNA 损伤信号刺激时， FACT 能够增强损伤 部位的 H 2 A . X 水平，加速损伤部位的信号转导，该信 号经由 H 2 A . X 磷酸化被放大，进而通过在修复位点 积累 H 2 A . X ,协调 DNA 损伤修复与转录重启[6n。 FACT 包含2个重要的亚基 SPT 16 (suppressor of Ty 16)和 SSRP 1 ( structure-specific recognition protein 1)，它们在转录调控过程中发挥重要作用。拟南芥 和^突变体在植物营养生长和生殖发育多 个方面具有表型缺陷，如植株叶片生长缓慢、胚珠 不育此外， SSRP 1和 SPT 16都与 FZC 基因编码 区结合并诱导 FLC 表达，进而抑制植物开花[«_63]，但 这些过程是否与 FACT 亚基介导的 H 2 A . X 在相关基 因中的积累有关，还需进一步深入研宄。 3组蛋白变体H2A.W H 2 A . W 蛋白的 C 末端尾部长于 H 2 A ，且含有特 异的 KSPKK 基序 H 2 A . W 主要位于异染色质区 域，能够促进异染色质缩合，对于维持异染色质沉 默有重要作用。在拟南芥中， H 2 A . W 主要由7/7^6、 //7^7、//7^72基因编码。 H 2 A . W 与异染色质修饰 标记 H 3 K 9 me 2及 DNA 甲基化协同作用，维持异染 色质的沉默1271。 H 3 K 9 me 2修饰是异染色质转录沉 默的重要标志，主要由 KYP ( KRYPTONITE )介导积 累[641。研究显示，欠印的突变会导致 H 3 K 9 me 2积累 减少，但不会对植物生长产生明显影响，但 H 2 A.W 编码基因//7 X 6、//： W 7以及尺 KP 三者同时突变会导 致植株出现严重的生长缺陷，且使得含有去浓缩异 染色质的细胞核比例增加[27】。此外， H 2 A . W 与 CHG 甲基化也有特殊联系。 H 2 A . W 与 DNA 甲基转移酶 CMT 3 (chromomethylase 3)介导的 CHG 甲基化协同 作用，抑制转座元件[65],且 CMT 3能够与 H 3 K 9 me 2结 6 合，可以使 CHG 位点( H 为 A 、 C 或 T )的胞嘧啶残基甲 基化166_671。在/ i 2 a . vv 突变体中， CHG 甲基化在转座因 子和富含 H 3 K 9 me 2的区域显著增加，弥补了 H 2 A.W 缺失引起的功能缺陷，使转座因子的转录抑制得以 维持[27]。 4组蛋白变体H3.3 关于 H 3组蛋白变体的研宂大多集中在动物 中，而对于植物的相关报道较少。拟南芥组蛋白变 体 H 3.3同常规组蛋白 H 3.1存在4个氨基酸位点的变 异，分别是第31、41、87和90位氨基酸残基。其中， H 3.3第87和90位的氨基酸残基是其在构成染色质 部分的核仁 rDNA 累积的关键，能够促进转录激活， 而第31和41位氨基酸残基则负责引导 H 3.3从 rDNA 中去除，促进转录沉默168]。8丁110110等[69]对拟南芥 组蛋白 H 3.1和 H 3.3变体进行了全基因组分析，发现 H 3.1作为常规组蛋白主要在基因组的沉默区富集, 而组蛋白变体 H 3.3主要富集在基因组的转录活跃 区，并与能够激活基因表达的组蛋白修饰标志存在 关联。 目前研宄表明， DAXX(death domain-associated protein )、 ATRX(alpha thalassemia retardation syndrome X - linked )、 HTRA(histone regulator A )是 介导组蛋白变体 H 3.3在核小体中累积的的重要分子 伴侣[7(M' DAXX 主要在异染色质着丝粒周围和端 粒上富集 H 3.3, ATRX 也参与 H 3.3的富集，并调节基 因表达，其中 ATRX 的缺失会导致特异性45 S rDNA 序列的改变，进而导致基因表达发生下调 [7M。NIE 等[7<>1报道，在拟南芥中 HIRA 与 H 3.3共定位于常染色 质区域，促进了编码核糖体 RNA 基因的表达，从而为 HIRA 在常染色质积累 H 3.3提供了证据。 H 3.3在转录调控中同样也具有重要作用。研究 显示，基因转录受到抑制与 TTS 附近 H 3.3水平较低 有关，而转录激活与 TTS 附近 H 3.3水平升高相关，表 明 TTS 附近 H 3.3富集水平与基因表达呈正相关 5组蛋白变体CenH3 CenH 3具有特异的 N 末端结构域，是定位于 着丝粒区域的组蛋白变体[741。 CenH 3对于着丝粒 的建立至关重要， CenH 3核小体组装发生在有丝 分裂〇2期175-77】。 CenH 3与组蛋白 H 2 A 、 H 2 B 和 H 4 组装成核小体复合物，取代了常规组蛋白 H 3复合 .综述. 物，从而完成 CenH 3核小体的组装[781。在拟南芥中， KNL 2 (kinetochore null 2)和 NASP(nuclear autoanti - genic sperm protein )介导 CenH 3的积累，并影响着丝 粒组蛋白的装载。研宄表明， NASP 功能下降会导致 CenH 3在着丝粒的装载产生缺陷，此外，在拟南芥中 敲除/ CML 2会导致着丝粒 CenH 3数量减少，细胞分裂 发生异常177>8()1。 着丝粒功能的改变与染色体的消除有关，能够 诱导单倍体植株的形成。研宄发现, cmW 突变体与 野生型拟南芥杂交可以诱导单倍体产生，这是由于 着丝粒大小与单倍体形成有关，较小或有缺陷的着 丝粒被选择性地降解，导致突变体的染色体消 除，从而产生了单倍体后代[8|_83]。 6组蛋白H1变体 拟南芥基因组编码三种 H 1变异体 H 1.2 和 H 1.3,三者 N 、 C 末端均具有富含赖氨酸的尾巴， 但含量存在差异[51。 H 1.1和 H 1.2氨基酸序列相似程 度高，亲缘关系较近， H 1.3属干旱胁迫诱导的组蛋白 变体，其 N 末端和 C 末端较短，缺少与 DNA 结合的( S / T ) PXK 基序【84】。 H 1的组蛋白变体在调控植物生长发育和响应 非生物胁迫中起着重要作用。拟南芥 三突变体植株在生长发育中出现多方面缺陷，如 种子休眠时间延长、早花现象、侧根数量和根毛 密度明显增加、保卫细胞的气孔复合体之间的间 距变小[85]。在正常生境下，与野生型植株大小 相似，但 C 02同化率和气孔开度显著降低，而在轻 度缺水条件下，/!/.•?气孔关闭，生物量积累减少，导 致生长迟缓。此外， H 1.3参与植物对弱光、干旱和 ABA 的响应。研究显示，在千旱和弱光胁迫条件下, //人3 mRNA 表达水平显著增加，但在 ABA 信号缺陷 的植株中，// A 3的表达受到抑制这似乎与胁迫 条件下 H 1组蛋白变体介导 DNA 的甲基化水平有关， 有报道显示， H 1.1和 H 1.2能够阻止 DNA 甲基转移酶 进入染色质，而 H 1.3的表达则与植物在胁迫条件下 的 DNA 超甲基化水平直接相关 I 871。 7结语和展望 组蛋白变体种类繁多且具有重要的生物学功 能。目前，有关植物组蛋白变体的研宄多数围绕 H 2 A . Z 开展，尤其是对组蛋白变体介导转录调控的 张悦等:植物组蛋白变体生物学功能 研究成为了热点。己有研宄虽让我们对组蛋白变体 种类及其生物学功能甚至作用机制有了一定认识， 但仍有很多研宄工作有待深入和完善。（1)目前研 究多集中在组蛋白变体 H 2 A . Z 上，人们对其他组蛋 白变体的认知还很有限，多数组蛋白变体生物学功 能仍处于空白或探索的初级阶段；（2)植物在特定生 长阶段或处于特殊生境下，组蛋白变体的组装与卸 载经历复杂的、动态的调控过程，组蛋白变体的伴 侣分子如何接受并识别植物内源或外部环境信号， 进行相应变体组装与卸载的作用机制还有待挖掘； (3)组蛋白变体调节基因的转录涉及多种表观修饰 方式，以 H 2 A . Z 为例，组蛋白变体在染色体中的富集 与其他表观修饰大多存在拮抗关系，但相应调控因 子如何协作实现这一表观遗传调控尚不清楚；（4)组 蛋白变体作为重要的表观遗传调控因子，在植物生 长发育、逆境耐受能力中具有关键作用，但相关育 种研究还未见报道。随着现代分子生物学分析技术 的快速发展，未来对组蛋白变体生物学功能的深入 探索及作用机制的研究，有望为作物育种提供更多 的重要参考。 参考文献 (References) [1] BANNISTE A J, KOUZARIDES T. Regulation of chromatin by histone modifications [J]. Cell Res, 2011, 21(3): 381-95. [2] BITERGE B, SCHNEIDER R. Histone variants: key players of chromatin [J]. Cell Tissue Res, 2014, 356(3): 457-66. [3] HENIKOFF S, SMITH M M. Histone variants and epigenetics [J]. Cold Spring Harb Perspect Biol, 2015, 7(1): aO 19364. [4] TALBER P B, AHMAD K, ALMOUZNI G, et al. A unified phy- logeny-based nomenclature for histone variants [J]. 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[78] RAMACHANDRAN S, HENIKOFF S. Nucleosome dynamics during chromatin remodeling in vivo [J], Nucleus, 2016, 7(1): 20- 6 . [79] LERMONTOVA I, KUHLMANN M, FRJEDEL S, et al. Arabi dopsis kinetochore null2 is an upstream component for centro meric histone H3 variant cenH3 deposition at centromeres [J]. Plant Cell, 2013, 25(9): 3389-404. [80] LE GOFF S, KECELI B N，JEfeABKOVA H，et al. The H3 his tone chaperone NASP(SIM3) escorts CenH3 in [J]. Plant J, 2020, 101(1): 71-86. [81] RAVI M, CHAN S W. Haploid plants produced by centromere- mediated genome elimination [J]. Nature, 2010, 464(7288): 615- 8 . [82] BRITT AB, KUPPU S. Cenh3: An emerging player in haploid induction technology [J]. Front Plant Sci, 2016, 7: 357. [83] WANG N, DAWE R K. Centromere size and its relationship to haploid formation in plants [J]. Mol Plant, 2018, 11(3): 398-406. [84] PROBST A V, DESVOYES B, GUTIERREZ C. Similar yet criti cally different: The distribution, dynamics and function of histone variants [J]. 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2024年3月12日发(作者：明丝琪)
中国细胞生物学学报
Chinese Journal of Cell Biology 202
1,43(1): 1-9
DOI
: 10.
ll
844/
cjcb
.2021.0
l
.0001
综述
植物组蛋白变体生物学功能
张悦1张爱琴1庞秋颖阎秀峰2-
0东北盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室，东北林业大学生命科学学院,哈尔滨150040;
2温州大学生命与环境科学学院，温州325035)
摘要 组蛋白变体是重要的表观遗传调控因子，能够在染色质特定位置替换常规组蛋白，维
持染色质结构进而保证转录激活或抑制的顺利进行.目前，组蛋白变体的调控功能已成为植物学
研究领域的一个热点。近年来，随着植物组蛋白变体生物学功能研究的不断深入，发现组蛋白变体
能够在植物生长发育和环境应答调控等多个生物学过程中发挥重要作用。该文简要介绍了已知的
植物组蛋白变体的种类，系统综述了各类组蛋白变体在植物多个生命进程中的生物学功能及调控
过程，以期为深入认知植物组蛋白变体的作用机制提供参考。
关键词组蛋白变体;生物学功能;转录调控
Biological Functions of Plant Histone Variants
ZHANG
Yue
1,
ZHANG
Aiqin
',
PANG
Qiuying
1 , *
YAN
Xiufeng
2*
C Key Laboratory of Saline-alkali Vegetation Ecology Restoration, Ministry of Education, College of Life Sciences, Northeast Forestry
University, Harbin 150040, China; 2College of Life and Environmental Science, Wenzhou University, Wenzhou 325035, China)
Abstract
Histone
variants
are
important
epigenetic
regulators
,
which
can
replace
canonical
histones
at
specific
sites
on
chromatin
,
to
maintain
chromatin
structure
and
ensure
transcriptional
activation
or
repression
.
At
present
,
the
regulatory
function
of
histone
variants
has
become
a
research
hotspot
in
plant
biology
.
The
recent
stud
ies
on
the
biological
functions
of
plant
histone
variants
have
shown
that
histone
variants
can
play
critical
roles
in
multiple
biological
processes
such
as
plant
growth
and
development
,
as
well
as
environment
responses
.
This
review
briefly
introduces
the
known
plant
histone
variants
,
and
systematically
reviews
the
biological
functions
and
regula
tory
processes
of
various
histone
variants
in
multiple
biological
processes
of
plants
,
providing
a
reference
for
deep
ly
understanding
the
regulatory
mechanism
of
plant
histone
variants
.
Keywords
histone
variants
;
biological
function
;
transcriptional
regulation
核小体的
译后修饰共同参与染色质表观遗传调控^3】。组蛋白
变体是常规组蛋白的变异体，具有与常规组蛋白不
同的编码基因，它们的氨基酸序列及大小亦有别于
常规组蛋白[41。在植物中除
H
2
B
和
H
4外，已发现
H
1、
组蛋白是染色质基本结构单位—
主要蛋白质组分，除了常规组蛋白核心成员
H
2
A
、
H
2
B
、
H
3和
H
4以及连接组蛋白
H
1外，还有一类特殊
的核小体组分即组蛋白变体，组蛋白变体和它的翻
收稿
["1
期：
2020-09-09
接收日期：
2020-
丨卜
18
国家自然科学基金
(
批准号：
31570396)
和东北林业大学引进人才科研启动经费
(
批准号：
6020
丨
494)
资助的课题
*
通讯作者》
Tel**************,E-mai
丨：
*****************.cn;******************.cn
Received: September 9, 2020 Accepted: November 18, 2020
This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No.31570396) and the Initial Research Foundation of Northeast Forestry
University for the Introduction of Talent (Grant No.60201494)
♦:+86-451-82191247,E-mail:*****************.cn;******************.cn
URL •
/7ids5420
2
.综述.
(A) H2A.Z
TramcnptKjnai
regulation
MiR 156A
MiR156C
HptgenrtK mudubtion
of enhaticen and pnmmtm
(F)
H1.1 HI .2
HI
.3 Growth and development Stomata movement Drought response Weak light response
八〜？：植物组蛋白变体日
2
八
2
、幵
2
八
.
乂、犯八
1
、出
.3
、
€6
沾
3
和扪
.1
出
.2
出
.3
的功能研宂进展。
^13^
：
411163:
出以三甲基化；出义
2711^3:
H3K27
三甲基化
;MiR:
小
RNA; DAXX:
死亡结构域相关蛋白；
ATRX: X
关联
a
地中海贫血迟缓综合征
;HTRA:
组蛋白调节因子
A; TSS
:转录起始
位点。
A-F: the research advances in the functions of plant histone variants H2A.Z, H2A.X, H2A.W, H3.3, CenH3, and Hl.l H1.2 HI.3. H3K4me3: H3K4 tri-
methylation; H3K27me3: H3K27 tri-methylation; MiR: MicroRNA; DAXX: death domain associated protein; ATRX: alpha thalassemia retardation
syndrome X-linked; HTRA: histone regulator A; TSS: transcription start site.
图1拟南芥组蛋白变体生物学功能
Fig.l
The
biological
functions
of
the
histone
variants
in
Arabidopsis thaliana
H
2
A
、
H
3均具有特殊的组蛋白变体，目前的报道多
集中于
H
2
A
和
H
3的变异体，包括
H
2
A
.
Z
、
H
2
A
.
X
、
控因子
pi
。本文在对己知植物组蛋白变体作简要介
绍的基础上，重点对各类组蛋白变体的生物学功能
及其参与的调控过程等的相关研究进行系统综述。
H
2
A
.
W
、
H
3.3和
CenH
3,还有少数研宄涉及到组蛋
白
H
1的变体
Hl
.
l
、
H
1.2和
H
1.3【5'组蛋白变体可
以在染色质伴侣分子的辅助下，在染色质特定位置
替换常规组蛋白，改变核小体动力学，进而通过调节
核小体结构稳定性维持染色质结构，对保障转录激
活或抑制至关重要。随着研宄的不断深入，组蛋白
变体参与转录调控、
DNA
损伤修复和异染色质沉默
等生物学功能的研究己取得一系列进展（图1)，其是
植物发育与环境应答过程中至关重要的表观遗传调
1组蛋白变体H2A.Z
1.1
H
2
A
.
Z
编码及核小体装载
H
2
A
.
Z
是一类在真核生物中高度保守的组
蛋白变体，在植物多个生物学进程中发挥重要作
用（图2)。
H
2
A
.
Z
与
H
2
A
主要在
C
末端结构存在差
异，
H
2
A
.
Z
的
C
末端尾部短于
H
2
A
,且其40%的氨
基酸序列不同于
H
2
A
[
I
()1。植物中
H
2
A
.
Z
的编码基
张悦等:植物组蛋白变体生物学功能
3
因现己在拟南芥和水稻中被明确鉴定，拟南芥基
因组共有13个//7
M(histone
H
2
A
)基因编码
H
2
A
组
蛋白，其中7/7^5、和//
M
//负责编码组蛋白
变体
H
2
A
.
Z
【
n
】，而水稻中编码
H
2
A
.
Z
的基因则为
性，能够依赖
ATPase
将游离
H
2
A
/
H
2
B
二聚体替换为
H
2
A
.
Z
/
H
2
B
,完成
H
2
A
.
Z
的装载[21_22]。最新研究表明,
NRPl
(
NAPl-related
protein
1)和
NRP
2能够移除核小
体中的
H
2
A
.
Z
(图2),它们通过千扰
SWR
1复合物活
性，将
H
2
A
.
Z
/
H
2
B
替换成
H
2
A
/
H
2
B
，从而实现
H
2
A.Z
的卸载，防止
H
2
A
.
Z
在染色质中的过度积累[231。
1.2
H
2
A
.
Z
介导转录调控
HTA705
、
HTA712
、
HTA713
叫叫。
H
2
A
.
Z
在核小体中的装载主要由
S
WR
1
(S
Wi
2/
snG-related
1)蛋白复合物负责，该复合物成员主要
包括八11?6(3<：如-代1316<1卩1'(^比6)、卩1£1(^)11〇1〇卩61^0(1-
H
2
A
.
Z
对基因的转录调控与其在基因区域内的
位置分布有关。目前研宄认为，
H
2
A
.
Z
若分布在+ 1
核小体位点则激活转录，若分布在编码区则抑制转
录，说明
H
2
A
.
Z
在基因转录调控中具有双重作用1241。
研究显示，在拟南芥和水稻的高水平表达的基因中,
independent
early
flowering
1)、
SEF(serrated
leaves
and
early
flowering
)、
SWC
4
(SWR
complex
subunit
4)、
MBD
9(
methyl
-
CpG-binding
domain
9)、
ATPase
亚基、
YAF
9
(yeast
alll-fused
gene
from
chromosome
9)1'4181〇
SWR
1复合物与核小体结合后分解
DNA
与核小体
(图2),在
ATP
驱动下改变核小体构象，将
H
2
A
.
Z
/
H
2
B
二聚体运送到
DN
A
-(
H
3/
H
4)四聚体上，形成核小体
核心结构丨19_
M
1。近些年的研宄表明，
INO
80
(inositol
H
2
A
.
Z
主要在
TSS
下游+ 1核小体位点高度富集，而在
相对低水平表达的基因中，
H
2
A
.
Z
则主要在基因编码
区高度富集[25〜。另外，有研究指出，
H
2
A
.
Z
调控基因
转录与组蛋白修饰有关。
H
3
K
4
me
3和
H
3
K
27
me
3是
常见的组蛋白甲基化修饰标记，在表观遗传调控中分
别起转录激活和转录抑制作用
p
8_291。最近的研究表明,
requiring
80)复合物也参与了
H
2
A
.
Z
在核小体中的
组装过程[211(图2)。
INO
80具有行使组蛋白交换的活
Leaf growth
Flowering
Mcgasporocytc cell fate
Sail response
Na-
High temperature response
High tmipCTarurr
H3K4me3: H3K4
三甲基化；
MiR:
小
RNA; TSS:
转录起始位点；
FLC:
幵花位点
C; FT:
幵花位点
T;
丨
NO80:
肌醇
80; ARP5:
肌动蛋白相关蛋白
5;
RNAPII: RNA
聚合酶
II; MYB44: MYB
结构域蛋白
44; NRP1: NAP
丨相关蛋白
1; NRP2: NAP1
相关蛋白
2; SWR1: SWi2/snf2
相关
1; HSP70
:热激蛋
白
70; HSFA1:
热激转录因子
Al; PRR7: pseudo
响应调节因子
7; PRR9: pseudo
响应调节因子
9
。
H3K4me3: H3K4 tri-methylation; MiR: MicroRNA; TSS: transcription start site; FLC: flowering locus C; FT: flowering locus T; INO80: inositol re
quiring 80; ARP5: actin-related protein 5; RNAPII: RNA polymerase II; MYB44: MYB domain protein 44; NRP1: NAP 1-related protein 1; NRP2:
NAP 1-related protein 2; SWR1: SWi2/snf2-related 1; HSP70: heat shock protein 70; HSFA1: heat shock transcription factor Al; PRR7: pseudo
response regulator 7; PRR9: pseudo-response regulator 9.
图2拟南芥
H
2
A
.
Z
参与多个生物学途径
Fig
.2
The
Arabidopsis thaliana
H
2
A.Z
involved
in
multiple
biological
processes
4
H
2
A
.
Z
能够促进基因启动子区
H
3
K
4
me
3的富集，诱导
基因表达；另外
H
2
A
.
Z
通过促进
H
3
K
27
me
3富集和阻
止
H
3
K
4
me
3富集来抑制增强子活性，进而阻止基因
表达〜。
CARTER
等
M
通过染色质免疫共沉淀，揭示
了
PIE
1 和
PKL
(
PICKLE
)介导
H
3
K
27
me
3累积，参与调
控基因表达。
PIE
1在核小体中装载
H
2
A
.
Z
后，使
DNA
与染色质重塑因子
PKL
相结合，促进了
H
3
K
27
me
3在
启动子区的富集进而抑制基因转录。最近的研宄也
进一步揭示了
H
2
A
.
Z
和
H
3
K
4
me
3在拟南芥花青素合
成基因的表达调控中存在拮抗关系，
H
2
A
.
Z
负向调节
花青素生物合成基因的表达，而在
H
2
A
.
Z
功能缺陷突
变体中花青素生物合成基因上调表达，这归因于突变
体中
H
2
A
.
Z
的积累减少并伴随着
H
3
K
4
me
3的富集增
加，从而促进了花青素合成基因的表达1291。
与所有常规组蛋白类似，组蛋白变体
H
2
A.Z
也存在翻译后修饰，其中
H
2
A
.
Z
的乙酰化、泛素化
也参与了基因转录调控。有研宄显示，
H
2
A
.
Z
在+ 1
核小体位置富集并行使转录调控作用取决于不同
的修饰类型，其中
H
2
A
.
Zub
对转录起抑制作用，而
H
2
A
.
Zac
则促进转录激活關。此外，
H
2
A
.
Z
介导的
转录调节与
DNA
甲基化也存在相互关联。研究显
示，在拟南芥中当转录活跃的基因编码区和转座子
区域发生
DNA
甲基化时，会在相应区域呈现低水
平的
H
2
A
.
Z
[251。此外，最新研宂表明，
SWR
1复合物
成员
ARP
6和
PIE
1可以阻止
DNA
超甲基化和基因沉
默，其中
SWR
1将
H
2
A
.
Z
召集在
DNA
甲基化区，通
过招募
DNA
糖基化酶
R
0
S
1
(repressor
of
silencing
1)与
H
2
A
.
Z
相互作用，启动具有转录活性的
DNA
去
甲基化，进而防止基因沉默[311。综上，
H
2
A
.
Z
调控
基因转录涉及多个表观遗传修饰方式的复杂作用
机制。
1.3
H
2
A
.
Z
参与调控植物生长发育
最新研究表明，组蛋白变体
H
2
A
.
Z
在调控植物
器官发育和开花时间等过程中发挥了重要的作用，
参与调控的主要因子有
ARP
6、
ARP
5、
SEF
、
PIE
1、
YAF
9、
INO
80、
MBD
9等，其中
ARP
5属于
INO
80复
合物成员132_331。
很多研宄表明，
H
2
A
.
Z
对植物生长发育的调
节与一些重要
MicroRNA
的转录水平有关。拟南
芥
HTA
9、
HTA
11、
ARP
6和
SEF
的功能缺失，显
著降低了
MiR
156
a
和
MiR
156
c
的表达，进而导致
出现叶片伸长、叶边缘呈锯齿状且有毛状体形
.综述.
成的表型[541。抑制叶片发育的
MiR
396在和
pz
'
d
功能缺失突变体中下调表达，加速了植物叶
片的生长[351。这些研究表明，
H
2
A
.
Z
在
MicroRNA
转录调控植物生长发育过程中发挥着重要作用。
AtlNOSC
^/
lrafczWo
/
w
/
s
1
inositol
requiring
80)也参与
了对植物生长发育的调控，其功能缺失突变体表现
出植株矮小和器官发育缺陷等特征|361，进一步研究
表明，
At
丨
NO
80可以与
AtARP
5蛋白相互作用，共同
调控植物的胚胎发生和胚后器官发育|321。此外，参
与
H
2
A
.
Z
装载的
SWC
4功能缺失后也会导致胚胎发
育缺陷，进而影响植物的生长发育[371。
H
2
A
.
Z
通过介导开花相关基因的转录调控，
参与调节植物开花时间。■
Fr(flowering
locus
T
)和
fLC(flowering
locus
C
)是调节拟南芥开花时间的2
个关键基因，分别为正向和反向调控因子％381。当
厂堪因区域内核小体中不含
H
2
A
.
Z
时，
FT
上调表达，
促进开花[39_4(>1。另外，和
P
/£/突变使得
FLC
表
达降低，是由于核小体中
H
2
A
.
Z
的装载产生缺陷，
进而出现早花表型…％。
MARCH
-
D
丨
AZ
等
M
报道,
H
2
A
.
Z
装载复合物成员
SEF
是一个新被发现的
FLC
正调控因子，研究人员推测
SEF
、
ARP
6和
PIE
1可能
是通过介导
FiC
启动子和调节子区
H
2
A
.
Z
的富集分
布，从而促进一些染色体重塑因子或转录调控因子
在基因区域的募集，诱导
FZT
基因表达进而抑制植
物开花。
YAF
9和
MBD
9也参与了
FLC
表达的调节，
控制植物开花。
MBD
9的功能缺失导致了
H
2
A
.
Z
的
装载缺陷，使得
FLC
表达降低，加速了开花时间进而
出现早花表型(
IM
51。同样，的缺失突变体也发
生早花现象，这是由于在+ 1核小体位置的
H
2
A
.
Z
乙
酰化水平下降，导致
FLC
表达下调[|61。此外，
NRP
1
和
NRP
2蛋白可以负向调节拟南芥中
H
2
A
.
Z
的积
累，进而调节
FL
C
基因表达來影响植物开花时间,
¥八、0等[231研究报道，《卬厂/«/^-2双突变体在全
基因组范围内表现出
H
2
A
.
Z
的过度积累，突变
体的
FLC
表达下调出现早花现象，与
双突变体杂交后的表型会增强。上述研宂表明，
H
2
A
.
Z
在开花相关基因
FLC
和/
T
中的富集，直接关
系到两者的表达，从而在调控植物开花时间中发挥
关键作用。
1.4
H
2
A
.
Z
参与调节环境应答
已有研宂表明，
H
2
A
.
Z
通过介导相关基因的
转录参与调节植物对高温、干旱、盐渍等环境胁
张悦等:植物组蛋白变体生物学功能
迫因素的应答。热胁迫调节因子
HSP
70
(heatshock
protein
70)、
HSFA
1
(heat
shock
transcription
factor
Al
)对高温的响应与
H
2
A
.
Z
在其基因中的富集有关，
高温条件抑制了
HSP
70和
HSFA
1的+1核小体位点
上
H
2
A
.
Z
的积累，激活两者的转录，进而应对高温
胁迫，这也说明了
H
2
A
.
Z
可能是植物响应高温胁迫
的一个负向调节因子％39%。同时，也有报道发现,
H
2
A
.
Z
还参与调节高温条件下植物的开花时间，但
在不同植物中所体现出的作用截然相反[47]。较高温
度的生长环境使得拟南芥
Fr
基因内的
H
2
A
.
Z
积累
水平降低，导致
FT
的高表达，加快了植物的开花时
间，然而在油菜中，高温环境促进了
FT
在+1核小体
位置的
H
2
A
.
Z
富集水平，从而抑制了油菜
FT
表达，使
植物开花时间延迟[471。此外，
TONG
等[48]最新发现,
H
2
A
.
Z
介导植物对环境温度的应答与
EC(evening
complex
)组分
ELF
3
(early
flowering
3)也存在关联。
EC
是调控拟南芥生物钟的一个蛋白复合物，其组分
ELF
3在夜间低温下通过与
SWR
1复合物相互作用控
制
H
2
A
.
Z
核小体积累，从而调控夜间基因的转录而
响应昼夜环境温度变化。其中，
EC
-
SWR
1与核心时
钟基因/
W
?7(
pseudo-response
regulator
7)和相
互作用，促进
H
2
A
.
Z
的富集并抑制这些基因在夜间
的表达进而响应夜间低温环境[48]。
除调节环境温度应答外，
H
2
A
.
Z
同时还参与了
植物对干旱胁迫和盐胁迫的响应。拟南芥响应干
旱胁迫基因表达谱的研究显示，干旱胁迫应答基
因的转录与基因区域内
H
2
A
.
Z
的富集程度紧密相
关，富含
H
2
A
.
Z
核小体的基因其转录受到了明显抑
制[241。
AtMYB
44(/^
aW
<^
o
/
w
&
MYB
domain
pro
tein
44) 是调控拟南芥响应盐胁迫的重要转录因子，
NGUYEN
等[49]发现盐胁迫下
H
2
A
.
Z
的富集水平显
著降低，加速了
RNAPII
在启动子和
TSS
区域的募
集，从而诱导了 的转录，调控植物应答盐
胁迫。
1.5
H
2
A
.
Z
在其他途径中的作用
近些年，有一些报道指出
H
2
A.Z
在植物响应缺
磷环境以及免疫防御中具有一定作用[5°_51]。在磷
缺乏条件下水稻
H
2
A.Z
全基因组的富集分析显示,
H
2
A.Z
的富集分布与缺磷响应基因的表达水平呈负
相关，表明
H
2
A.Z
在其中可能发挥负调控作用[5 在菠萝中， AcSWC 6即 AcSEF 通过 H 2 A.Z 的沉积在免 疫防御和抗病中也起到一定作用， JAKADA 等1521研 5 宄发现，病原体侵染叶片后会促进/ fcSFC (5的转录, 使植物呈现感病表型。 2组蛋白变体H2A.X H 2 A . X 是 H 2 A 发生磷酸化修饰形成的组蛋白变 体，其 C 末端含有保守的 SQEF 基序。 H 2 A . X 产生于 常染色质中，主要参与 DNA 的损伤修复 I 53%。以拟 南芥为例， H 2 A . X 是在 H 2 A 的 Serl 38位点发生磷酸 化的组蛋白变体1 M 1。 H 2 A . X 在核小体中的组装，需 要组蛋白伴侣的帮助，其中 FACT(facilitates chroma tin transcription ) 是装载 H 2 A.X 的 重要分 子伴侣 。当 细胞受到 DNA 损伤信号刺激时， FACT 能够增强损伤 部位的 H 2 A . X 水平，加速损伤部位的信号转导，该信 号经由 H 2 A . X 磷酸化被放大，进而通过在修复位点 积累 H 2 A . X ,协调 DNA 损伤修复与转录重启[6n。 FACT 包含2个重要的亚基 SPT 16 (suppressor of Ty 16)和 SSRP 1 ( structure-specific recognition protein 1)，它们在转录调控过程中发挥重要作用。拟南芥 和^突变体在植物营养生长和生殖发育多 个方面具有表型缺陷，如植株叶片生长缓慢、胚珠 不育此外， SSRP 1和 SPT 16都与 FZC 基因编码 区结合并诱导 FLC 表达，进而抑制植物开花[«_63]，但 这些过程是否与 FACT 亚基介导的 H 2 A . X 在相关基 因中的积累有关，还需进一步深入研宄。 3组蛋白变体H2A.W H 2 A . W 蛋白的 C 末端尾部长于 H 2 A ，且含有特 异的 KSPKK 基序 H 2 A . W 主要位于异染色质区 域，能够促进异染色质缩合，对于维持异染色质沉 默有重要作用。在拟南芥中， H 2 A . W 主要由7/7^6、 //7^7、//7^72基因编码。 H 2 A . W 与异染色质修饰 标记 H 3 K 9 me 2及 DNA 甲基化协同作用，维持异染 色质的沉默1271。 H 3 K 9 me 2修饰是异染色质转录沉 默的重要标志，主要由 KYP ( KRYPTONITE )介导积 累[641。研究显示，欠印的突变会导致 H 3 K 9 me 2积累 减少，但不会对植物生长产生明显影响，但 H 2 A.W 编码基因//7 X 6、//： W 7以及尺 KP 三者同时突变会导 致植株出现严重的生长缺陷，且使得含有去浓缩异 染色质的细胞核比例增加[27】。此外， H 2 A . W 与 CHG 甲基化也有特殊联系。 H 2 A . W 与 DNA 甲基转移酶 CMT 3 (chromomethylase 3)介导的 CHG 甲基化协同 作用，抑制转座元件[65],且 CMT 3能够与 H 3 K 9 me 2结 6 合，可以使 CHG 位点( H 为 A 、 C 或 T )的胞嘧啶残基甲 基化166_671。在/ i 2 a . vv 突变体中， CHG 甲基化在转座因 子和富含 H 3 K 9 me 2的区域显著增加，弥补了 H 2 A.W 缺失引起的功能缺陷，使转座因子的转录抑制得以 维持[27]。 4组蛋白变体H3.3 关于 H 3组蛋白变体的研宂大多集中在动物 中，而对于植物的相关报道较少。拟南芥组蛋白变 体 H 3.3同常规组蛋白 H 3.1存在4个氨基酸位点的变 异，分别是第31、41、87和90位氨基酸残基。其中， H 3.3第87和90位的氨基酸残基是其在构成染色质 部分的核仁 rDNA 累积的关键，能够促进转录激活， 而第31和41位氨基酸残基则负责引导 H 3.3从 rDNA 中去除，促进转录沉默168]。8丁110110等[69]对拟南芥 组蛋白 H 3.1和 H 3.3变体进行了全基因组分析，发现 H 3.1作为常规组蛋白主要在基因组的沉默区富集, 而组蛋白变体 H 3.3主要富集在基因组的转录活跃 区，并与能够激活基因表达的组蛋白修饰标志存在 关联。 目前研宄表明， DAXX(death domain-associated protein )、 ATRX(alpha thalassemia retardation syndrome X - linked )、 HTRA(histone regulator A )是 介导组蛋白变体 H 3.3在核小体中累积的的重要分子 伴侣[7(M' DAXX 主要在异染色质着丝粒周围和端 粒上富集 H 3.3, ATRX 也参与 H 3.3的富集，并调节基 因表达，其中 ATRX 的缺失会导致特异性45 S rDNA 序列的改变，进而导致基因表达发生下调 [7M。NIE 等[7<>1报道，在拟南芥中 HIRA 与 H 3.3共定位于常染色 质区域，促进了编码核糖体 RNA 基因的表达，从而为 HIRA 在常染色质积累 H 3.3提供了证据。 H 3.3在转录调控中同样也具有重要作用。研究 显示，基因转录受到抑制与 TTS 附近 H 3.3水平较低 有关，而转录激活与 TTS 附近 H 3.3水平升高相关，表 明 TTS 附近 H 3.3富集水平与基因表达呈正相关 5组蛋白变体CenH3 CenH 3具有特异的 N 末端结构域，是定位于 着丝粒区域的组蛋白变体[741。 CenH 3对于着丝粒 的建立至关重要， CenH 3核小体组装发生在有丝 分裂〇2期175-77】。 CenH 3与组蛋白 H 2 A 、 H 2 B 和 H 4 组装成核小体复合物，取代了常规组蛋白 H 3复合 .综述. 物，从而完成 CenH 3核小体的组装[781。在拟南芥中， KNL 2 (kinetochore null 2)和 NASP(nuclear autoanti - genic sperm protein )介导 CenH 3的积累，并影响着丝 粒组蛋白的装载。研宄表明， NASP 功能下降会导致 CenH 3在着丝粒的装载产生缺陷，此外，在拟南芥中 敲除/ CML 2会导致着丝粒 CenH 3数量减少，细胞分裂 发生异常177>8()1。 着丝粒功能的改变与染色体的消除有关，能够 诱导单倍体植株的形成。研宄发现, cmW 突变体与 野生型拟南芥杂交可以诱导单倍体产生，这是由于 着丝粒大小与单倍体形成有关，较小或有缺陷的着 丝粒被选择性地降解，导致突变体的染色体消 除，从而产生了单倍体后代[8|_83]。 6组蛋白H1变体 拟南芥基因组编码三种 H 1变异体 H 1.2 和 H 1.3,三者 N 、 C 末端均具有富含赖氨酸的尾巴， 但含量存在差异[51。 H 1.1和 H 1.2氨基酸序列相似程 度高，亲缘关系较近， H 1.3属干旱胁迫诱导的组蛋白 变体，其 N 末端和 C 末端较短，缺少与 DNA 结合的( S / T ) PXK 基序【84】。 H 1的组蛋白变体在调控植物生长发育和响应 非生物胁迫中起着重要作用。拟南芥 三突变体植株在生长发育中出现多方面缺陷，如 种子休眠时间延长、早花现象、侧根数量和根毛 密度明显增加、保卫细胞的气孔复合体之间的间 距变小[85]。在正常生境下，与野生型植株大小 相似，但 C 02同化率和气孔开度显著降低，而在轻 度缺水条件下，/!/.•?气孔关闭，生物量积累减少，导 致生长迟缓。此外， H 1.3参与植物对弱光、干旱和 ABA 的响应。研究显示，在千旱和弱光胁迫条件下, //人3 mRNA 表达水平显著增加，但在 ABA 信号缺陷 的植株中，// A 3的表达受到抑制这似乎与胁迫 条件下 H 1组蛋白变体介导 DNA 的甲基化水平有关， 有报道显示， H 1.1和 H 1.2能够阻止 DNA 甲基转移酶 进入染色质，而 H 1.3的表达则与植物在胁迫条件下 的 DNA 超甲基化水平直接相关 I 871。 7结语和展望 组蛋白变体种类繁多且具有重要的生物学功 能。目前，有关植物组蛋白变体的研宄多数围绕 H 2 A . Z 开展，尤其是对组蛋白变体介导转录调控的 张悦等:植物组蛋白变体生物学功能 研究成为了热点。己有研宄虽让我们对组蛋白变体 种类及其生物学功能甚至作用机制有了一定认识， 但仍有很多研宄工作有待深入和完善。（1)目前研 究多集中在组蛋白变体 H 2 A . Z 上，人们对其他组蛋 白变体的认知还很有限，多数组蛋白变体生物学功 能仍处于空白或探索的初级阶段；（2)植物在特定生 长阶段或处于特殊生境下，组蛋白变体的组装与卸 载经历复杂的、动态的调控过程，组蛋白变体的伴 侣分子如何接受并识别植物内源或外部环境信号， 进行相应变体组装与卸载的作用机制还有待挖掘； (3)组蛋白变体调节基因的转录涉及多种表观修饰 方式，以 H 2 A . Z 为例，组蛋白变体在染色体中的富集 与其他表观修饰大多存在拮抗关系，但相应调控因 子如何协作实现这一表观遗传调控尚不清楚；（4)组 蛋白变体作为重要的表观遗传调控因子，在植物生 长发育、逆境耐受能力中具有关键作用，但相关育 种研究还未见报道。随着现代分子生物学分析技术 的快速发展，未来对组蛋白变体生物学功能的深入 探索及作用机制的研究，有望为作物育种提供更多 的重要参考。 参考文献 (References) [1] BANNISTE A J, KOUZARIDES T. Regulation of chromatin by histone modifications [J]. Cell Res, 2011, 21(3): 381-95. [2] BITERGE B, SCHNEIDER R. Histone variants: key players of chromatin [J]. Cell Tissue Res, 2014, 356(3): 457-66. [3] HENIKOFF S, SMITH M M. Histone variants and epigenetics [J]. Cold Spring Harb Perspect Biol, 2015, 7(1): aO 19364. [4] TALBER P B, AHMAD K, ALMOUZNI G, et al. A unified phy- logeny-based nomenclature for histone variants [J]. 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