2024年4月10日发(作者：武依瑶)
基因组学与应用生物学，2020年，第39卷，第丨2期，第5803-5808页
评述与展望
Review
and
Progress
植物
U-box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研宄进展
黄喆1王保云2刘箐3余艺涛4李魏
p
农业农村局，岳阳
,414000
*
共同通信作者，
*******************;******************
吕军
p
1
湖南农业大学植物保护学院，长沙，
410128; 2
湖南省衡南县农业局，衡阳，
421000; 3
湖南省长沙县农业农村局，长沙，
410128; 4
湖南省平江县
摘要在植物细胞中，泛素化介导的蛋白质降解是一个非常重要的生物学过程，在植物抗病、抗逆以及生
长发育等方面都具有重要作用。该过程主要依赖于
E
1泛素激活酶，
E
2泛素结合酶和
E
3泛素连接酶催化的
连续反应进行。其中，
E
3泛素连接酶能够决定底物的特异性，因而是泛素化过程中最关键的组成部分。
U-box
结构是一种广泛存在于植物中的高度保守的基序。已报道的
U-box
蛋白大部分都有
E
3泛素连接酶活性，
能够促进底物蛋白泛素化降解，从而在泛素化和植物诸多生理过程中发挥着重要作用。为了分析植物
U-box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能，本综述主要介绍了植物
U-box
蛋白保守的分子结构特点和分类;综述了植
物
U-box
蛋白在植物先天免疫反应过程中的调控作用与分子机制，以及
U-box
蛋白在植物抗非生物胁迫
如抗盐、抗旱、耐高温与低温过程中的调控作用与分子机制。旨在为植物
U-box
蛋白在作物抗逆及抗病遗
传育种利用上提供参考。
关键词
U-box
蛋白，泛素化，抗病性，抗逆
Research Progress on the Function of Plant U-box Protein in Disease Resis
tance and Stress Resistance
Huang
Zhe
1
Wang
Baoyun
2
Liu
Jing
3
Yu
Yitao
4
Li
Wei
”
Lu
Jun
4*
1 College of Plant Protection, Hunan Agricultural University, Changsha, 410128; 2 Hengnan County Agricultural Bureau of Hunan Province,
Hengyang, 421000; 3 Changsha County Agricultural and Rural Bureau of Hunan Province, Changsha, 410128; 4 Pingjiang County Agricultural and Ru
ral Bureau of Hunan Province, Yueyang, 414000
*Co-correspondingauthors,*******************;******************
DOI: 10.13417/.039.005803
Abstract
In
plant
cells
,
ubiquitination-mediated
protein
degradation
is
a
very
important
biological
process
,
It
plays
an
important
role
in
plant
disease
resistance
,
stress
resistance
,
growth
and
development
.
This
process
is
mainly
dependent
on
the
continuous
reaction
catalyzed
by
El
ubiquitin
activating
enzyme
,
E
enzyme
and
E
2
ubiquitin-binding
3
ubiquitin
ligase
.
Among
them
,
E
3
ligase
is
considered
as
a
key
enzyme
in
the
ubiquitin
proteasome
3
ubiquitin
ligase
activity
,
and
catalyze
the
target
proteins
system
due
to
its
specific
interactions
with
its
substrates
.
U-box
domain
was
a
high
conserved
motif
existing
widely
in
plants
.
Most
of
the
reported
U-box
proteins
have
E
ubiquitinated
degradation
.
Thus
,
U-box
proteins
plays
an
important
role
in
ubiquitination
and
many
physiological
processes
in
plants
.
To
analyze
the
function
of
plant
U-box
protein
in
disease
resistance
and
stress
resistance
,
This
paper
mainly
introduces
the
conserved
molecular
structure
and
classification
of
plant
U-box
protein
.
The
regulation
and
molecular
mechanism
of
plant
U-box
protein
functioning
in
plant
innate
immunity
is
described
.
In
addition
,
基金项目：本研究由国家自然科学基金
(31300250; 31672017
)和湖南省作物种质创新与资源利用重点实验室科学基金开放项目
(16KFXM13
)共同资助
引用格式
：Huang Z.，Wang B.Y., Liu J., Yu Y.T., Li W., and Lu J.
，
2020，Research progress on the function of plant U-box protein in dis-
ease resistance and stress resistance，Jiyinzuxue Yu Yingyong Shengwuxue (Genomics and Applied Biology), 39(12): 5803-5808
(黄
喆，王保云，刘箐，余艺涛，李魏，吕军，
2020,
植物
U-box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研究进展，基因组学与应用生物学，
39(12):
5803-5808)
5804基因组学与应用生物学
the
function
and
molecular
mechanism
of
plant
U-box
protein
in
abiotic
stress
responses
is
illustrated
,
including
salt
stress
,
drought
stress
,
high
and
low
temperature
stresses
.
The
aim
of
this
review
is
to
provide
reference
for
applying
plant
U-box
proteins
in
crop
abiotic
and
biotic
stress
resistance
breeding
.
Keywords
U-box
protein
,
Ubiquitination
,
Disease
resistance
,
Stress
resistance
蛋白质是生命活动的重要物质基础，参与了生
物体内绝大多数的生理活动。植物蛋白质的稳定性
和活性与泛素-蛋白酶体系统(
ubiquitin-proteasome
system
,
UPS
有一个
U-box
的一类蛋白；(6)含有
W
基序的蛋白；(8)
N
端具有
T
tiation
4
G
PR
D
40重复序列
的蛋白；（7)含有 3 个
TPR
(Tetratrico
peptide
repeat
)
与激酶结构的蛋白；
)密切相关。该系统通过特异耙标目的蛋
(9)
N
端具有
MIF
4
G
(Middle
domain
of
eukaryotic
ini
) 基序的 蛋白。
目前，研究报道发现的植物基因组中的
U-box
蛋
白要多于其他真核物种，如水稻、拟南芥以及大白菜
己分别鉴定出77个、64个、101个
U-box
蛋白(戴树元
等，2016,中国农学通报,32(14): 56-61),甜椒、大豆以
白，调控其活性与降解，进而影响植物体内多种生理
过程，如植物细胞分裂、对生物胁迫和非生物胁迫的
响应等
(Zhang
et
al
.，2015)。
UPS
依赖于
E
1泛素激活
酶、
E
2泛素结合酶和
E
3泛素连接酶催化的连续反应
进行，将特异性泛素分子附着在靶蛋白上，实现靶蛋
白的泛素化
(Qin
et
al
.，2019)。该过程中泛素分子对
及玉米中的
U-box
蛋白也被广泛报道
（Mudgil
etal
.，
靶蛋白的特异性识别主要依赖于
E
3泛素连接酶
2004;
Samuel
et
al
.，2006)，而酵母和人类仅分别鉴定
(Zhou
and
Zeng
，2017)。
E
3泛素连接酶根据结构特点
出 2 个和 21 个
U-box
蛋白
(Hwang
etal
.，2015;
Wang
et
al
.，2015
a
;戴树元等，2016,中国农学通报
，
32(14):
可以分为两组：单亚基和多亚基
(Sharma
et
al
., 2016>。
其中，属于单亚基的
U
-
box
蛋白与
E
3泛素连接酶活
56-61)。这些存在于植物体内的
U-box
蛋白被统一称之
性直接相关,
U
-
box
结构保守氨基酸的突变或替换都
为
PUB
蛋白
(plant
U-box
protein
,
PUB
)。植物中
U-box
能导致
E
3泛素连接酶活性的丧失从而抑制泛素化
(
Hatakeyamaetal
.，2001)。因而，
U-box
蛋白在
UPS
中
扮演着至关重要的角色。本研宂综述了植物中
U-box
蛋白的结构特点及其在抗病、抗逆中的功能研宄进展,
为其在作物抗逆及抗病遗传育种中的利用提供参考。
蛋白数量的增加可能表明它们在调节植物特异性细胞
过程中具有重要作用
(Yee
and
Goring
, 2009)。
2
U
-
box
蛋白在植物抗病反应中的功能
自然界中，面对病原体的入侵，植物借助病原物
才目关分子模式（
pathogen-associated
molecular
pattern
,
PAMP
1
U
-
box
蛋白的结构特点和分类
U
-
box
)诱导的免疫反应(
PAMP-triggered
immunity
,
蛋白广泛存在于真核生物细胞体内且种类
PTI
)与病原物效应因子(
Effector
)激发的免疫反应
多样，但在不同生物体内(酵母，植物和动物等)构成
(
effector-triggered
immunity
,
ETI
)进行防御
(Jones
and
U
-
box
蛋白结构的70多个氨基酸序列却高度保守
Dangl
，2006;
Duplan
and
Rivas
, 2014)。
U-box
蛋白作
(
Prunedaeta
丨.,2012)。11七(《 蛋白结构具有
p
-
p
-
a
-(3 折
叠结构和保守的氨基酸排列顺序，并且能暴露出促
进
E
2泛素结合酶与泛素分子相结合的芳香族氨基
酸残基和疏水氨基酸残基
(Aravind
and
Koonin
, 2000;
Andersen
et
al
.，2004;
Kappo
et
al
.，2012)。
U-box
蛋白
为植物对多种病原物免疫反应的正调控或负调控
因子，在植物防御反应和细胞程序性死亡(
program
med
cell
death
,
PCD
et
al
.，2012)。
) 过程中发挥着重要作用
(Marino
构像的稳定性和保守性主要依赖于氢键和盐桥的相
互作用
(Pruneda
et
al
.，2012;
Metzger
et
al
.，2014)。
根据
U-box
结构域的特点，可将
U-box
蛋白划分
戴树元等，2016,中国农学通报，32(14): 56-61): (1)与酵
母
UFD
2.1
U
-
box
蛋白在植物抗病过程中的负调控作用
在植物抗病反应中起负调控作用的
U-box
蛋白种
类较多，如
SPL
11、
PUB
12/
PUB
13、
PUB
22 等。
Zeng
等
为以下 9 种类型(
Azevedoetal
.，200
l
;
Zengetal
.，2008;
(2004)首次发现能同时调控植物细胞死亡和防御反应
的水稻
U-box
蛋白一
SPL
11。
SPL
11通过对
SPIN
6
TP
2同源性较高的
U-box
蛋白;(2)蛋白质
C
末端
(
Rho
型
G
RM
酶激活蛋白)的泛素化，使其突变体
CD
含有5个犰狳(
A
)重复序列的
U-box
蛋白；(3)亮氨
叶片中出现自发性细胞死亡，且对多种致病真菌和细
菌具有一定的抗性，这揭示
SPL
11对植物
P
和抗病
性具有一定的负调控作用
(Liu
et
al
.，2015)。拟南芥植株
酸含量达到14%的
U-box
蛋白;(4)
C
末端
U-box
前具
有
Ser
/
Thr
激酶结构域的
U-box
蛋白；（5)
C
末端仅含
植物
U
-
box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研宄进展5805
体内，与
PUB
SPL
11同源的
U
-
box
蛋白
P
AK
UB
13/
PUB
12具 抗性
(Ishikawa
et
al
., 2014)。
有和
SPL
11类似的功能，在鞭毛蛋白的作用下，
13/
PUB
12被受体激酶
B
1磷酸化后，会泛素
3
U
-
box
蛋白在植物抵御非生物胁迫反应中
的功能
植物在其整个生命周期中会受到多种非生物胁
迫的影响，比如干旱、极端温度和高盐度等。这些因
素严重影响了植物的生长发育。因此，植物进化出复
杂的抗逆机制应对这些不利生长条件。据报道，植物
许多
U
-
box
蛋白在抵抗多种环境胁迫的反应中发挥
至关重要的作用。
化鞭毛蛋白受体
FLS
2,促进其26
S
蛋白酶体途径降
解，减弱模式识别受体
FLS
2所介导的免疫信号转
导，进而阻止由
FLS
2引发的
PTI
反应(
Lietal
.，2012;
Antignani
et
al
., 2015;
Zhou
and
Zeng
，2018)。通过该
信号转导途径，
PUB
13/
PUB
12可负调控由
FLS
2引发
UB
的
PTI
反应(戴树元等，2016,中国农学通报，32(14):
56-61)。同时，作为负调控因子,
P
13/
PUB
12也能
调控植物对活体营养型病原微生物的抗性
(Li
et
al
.，
2012;戴树元等,2016,中国农学通报,32(14): 56-61)。同
样拟南芥
P
PAMPs
UB
3.1
U
-
box
蛋白在植物干旱胁迫应答中的功能
拟南芥
TOS
22和在非生物胁迫下能够
被快速诱导，它们与
RPN
12
a
相互作用，并且
PUB
22
和
PUB
22在植物抗病过程中也起着负调控作
22通过介导
Exo
70
B
2的降解来减弱 用，据报道
PUB
诱导的信号传导,
Exo
70
B
2是在胞吐作用期间
23通过泛素化
RPN
12
a
从而在干旱信号传导
调节囊泡束缚的泡外复合物的亚基，该亚基是植物
PTI
途径中发挥作用
(Cho
et
al
., 2008)。过表达
Pt
/
B
22和
的转基因植物对干旱胁迫敏感性增强。相比
之下，功能缺失的/>
u
622和
pu
623突变体植株的耐
旱性显著增强，而双突变体表现出更强
的耐旱性。这些结果表明，
PUB
22和
PUB
反应所必须的
(Stegmann
et
al
.，2012;戴树元等，
2016,中国农学通报,32(14): 56-61)。
2.2
U
-
box
蛋白在植物抗病过程中的正调控作用
与上述发挥负调控作用的
U
-
box
蛋白不同，许
多植物
U
-
box
蛋白如
C
ACRE
MPG
23能够协
1、
PUB
44、
PUB
17等在
1 (烟草
同负调控植物的干旱胁迫反应
(Seo
et
al
.，2012)。
除了拟南芥，在辣椒、大豆、水稻等植物中也发
现了与植物干旱胁迫反应相关的
U
-
box
蛋白。
Min
等
(2016)研宄表明，辣椒幼苗时期许多非生物胁迫(包
括干旱和寒冷)都能增强辣椒
U
-
box
蛋白
CaPUBl
活性，
CoPt
/
B
/在拟南芥植株中过表达后，该植株表
现为干旱敏感型，这证明了 是辣椒干旱胁
迫反应的负调控因子。同时，(:在水稻中过量
表达发现，转基因水稻植株对干旱胁迫的抗性降低，
表明该蛋白在水稻和拟南芥干旱胁迫反应中的作用
是保守的。
大豆
P
CmPt
/
BS
UB
植物抗病中发挥着正调控作用。香芹
CMPG
74和拟南芥
PUB
20/
PUB
21同源蛋白)能够促
进番茄和马铃薯中
Avr
9/
Cf
9、
AvrPto
/
Pto
和
Infl
诱导
的过敏性反应（11>^況115出¥6比5口01^,^111)(001126-
lez-Lamothe
et
al
., 2006;
Gilroy
et
al
., 2011;
Qin
et
al
.,
2〇19)»研宄表明，在〇0植株体内，(：财户(^能够被
/
W
9诱导，当
C
起的
H
HR
R
MPC
/过量表达时会增强
Avr
9/
Cf
9引
;当被沉默时，由
Avr
9/
Cf
9引起的
UB
会被明显抑制(
Gonzftlez-Lamothe
et
al
.，2006)。在
17
CRE
拟南芥、烟草、马铃薯和番茄等物种中发现的
P
(也称为
A
应答中的正调控因子，如拟南芥中的
P
Avr
9/
Cf
9介导的
HR
UB
8也被证明在植物干旱胁迫反应中发
276)及其同源物，也可作为植物免疫
17正调控
UB
挥重要作用。与干旱处理后的野生型相比，过表达
的拟南芥植株干旱胁迫耐受性降低。同时，
17正
4 0幻、
CO
/?/5/1、/?£»29/1等与干旱胁迫相关的基因
调控植物
PTI
和
PCD
等
(Yang
et
al
., 2006;
He
et
al
.,
表达水平也被抑制，这表明
PUB
8对干旱胁迫的响
等(2015
b
)研宄发现，过量表达仏凡7
B
75
应起负调控作用
(Wang
et
al
.，2016)。此外，在豆科模
的水稻植株早期出现
PCD
表型并伴随
ROS
的过量
式植物蒺藜苜蓿中也检测到15种与植物干旱胁迫相
ang
、马铃薯及本氏烟中的
P
2015)。
W
积累以及发病相关基因表达的增加，因此其也是一个
正调控因子，并且这种调控依赖于自身
ARM
关的
U-box
蛋白，如
P
et
al
” 2016)。
UB
10、
PUB
35、
PUB
42 等
(Wang
重复域
AMP
与受体激酶
PID
2的相互作用。除此之外，研宄发现
水稻
Pt
/
fi
和基因沉默后，肽聚糖和几丁质等
P
诱导的免疫反应减弱并且易受到白叶枯病菌的侵
染，表明
PUB
44正调控水稻
PTI
及其对白叶枯病的
3.2
U
-
box
蛋白在植物盐胁迫应答中的功能
拟南芥
U
-
box
蛋白
P
平受到
NaCl
的调节，突
UB
18和
PUB
19的转录水
和/对变体
5806基因组学与应用生物学
盐胁迫没有反应，与野生型种子相比
大豆
PUB
8也被证明在植物干旱胁迫反应中发
挥重要作用。与干旱处理后的野生型相比，过表达
CmPi
/
BS
萄中的
V
VaPUB
aPUB
在低温条件下能够被诱导表达，其异位
双在水稻和拟南芥干旱胁迫反应中的作用是保守的。
表达的拟南芥植株对低温的耐受性明显增强。因此，
在植株抗低温胁迫反应中发挥着正调控作用。
此外，8>〇111等(2017)研究发现:过表达卩1；82和？1^3
量、离子渗漏和冷胁迫诱导标记基因的表达水平等耐
寒指标都要强于野生型植株，因而
PUB
的拟南芥植株干旱胁迫耐受性降低，同时，
的转基因水稻植株在低温条件下，存活率、叶绿素含
UB
4 0义八
CO
/?、7?/)29/1等与干旱胁迫相关的基因
表达水平也被抑制，这表明
P
8对干旱胁迫的响
应起负调控作用
(Wang
et
al
.，2016)。此外，在豆科模
2和
PUB
3在
水稻对低温胁迫的响应中也具有正调控作用。
式植物蒺藜苜蓿中也检测到15种与植物干旱胁迫相
关的
U-box
蛋白，如
PUB
10、
PUB
35、
PUB
42 等
(Wang
et
al
” 2016)。
3.3
U
-
box
蛋白在植物盐胁迫应答中的功能
拟南芥
U
-
box
蛋白
PUB
18和
PUB
19的转录水
平受到
NaCl
的调节,突变体
pd
/
S
-/和对盐
胁迫没有反应,与野生型种子相比，双
突变植株种子则对盐胁迫抗性增强，因而，
PUB
18和
PUB
19在盐胁迫方面具有冗余功能
(Bergler
and
Hoth
，
2011)。拟南芥
PUB
30蛋白调控植物耐盐作用并可受
盐胁迫诱导，
BKI
1是
PUB
30发挥耐盐功能的靶标，
PUB
30通过促进
BKI
1的降解负调控耐盐性突
变体的种子在萌发中对盐胁迫更具耐受性
(Zhang
etal
.，
2017)。有意思的是，拟南芥突变体的耐盐表型
与/
rnWO
突变体相反，说明
PUB
30与
PUB
31在盐胁
迫反应中存在功能拮抗作用
（Hwang
et
al
.，2015;
Zhang
etal
.,2017)〇
水稻
U
-
box
蛋白在盐胁迫条件下也能够
被显著诱导
，PUB
15过表达植株在高盐条件下其氧化
损伤明显降低并表现出较强的耐盐性，而其
RNAi
植
株对高盐环境异常敏感，说明
PUB
15能够降低活性
氧爆发和
PCD
程度，从而正调控盐胁迫反应
(Park
et
al
.，2011)。齐晨辉等(2017)从苹果中鉴定出
U
-
box
蛋
白
MdPUB
24,该蛋白与拟南芥中的
PUB
24蛋白具有
很高的同源性。研究发现，盐胁迫条件对
Mi
-
PJ
/
B
24
过表达植株的生长发育的抑制程度明显高于野生型，
因而该蛋白对盐胁迫具有负调控作用。
除此之外，马铃薯中的
PUB
17、辣椒中的
CaPUBl
以及葡萄中的
VaPUB
等也被相继报道能够正调控
植株的盐胁迫耐受性
(Ni
et
al
., 20丨0;
Li
et
al
.，2015;
Min
etal
.，2016)〇
3.4
U
-
box
蛋白在植物温度胁迫应答中的功能
植物
U
-
box
蛋白除了参与植物抗旱抗盐反应外，
对高温或低温胁迫也具有调控能力。
Li
等(2015)指出葡
上述提及的辣椒
CaPUBl
蛋白不但调控植物的耐
盐、抗旱性,在植物应对温度胁迫过程中同样也发挥着
重要作用
(Min
et
al
.，20丨6
)。CaPUB
1过表达水稻在经过
低温处理后，植株存活率和叶绿素的含量明显高于野
生型植株，并表现出比野生型更低的电导率，同时植株
体汽
DREB
1
A
、
DREB
1
B、DREBIC
及
Cytochrom
P
450
4个与低温胁迫相关基因的表达也明显高于野生型。这
表明，
CaPUBl
作为一个正调控因子，在水稻对低温胁
迫的响应中发挥重要作用
(Min
et
al
.，2016)。近年来，
人们在油菜中也鉴定发现了一个与温度胁迫应答相
关的
U
-
box
蛋白一
BrPUBs
,但是其具体的分子调节
机制尚未明确
(Wang
et
al
.，2015
b
)。
4展望
近年来，植物
U
-
box
蛋白成为植物病理学研宄
的热门领域之一。大量的
U
-
box
蛋白参与调控植物
各种生理活动被研宄报道，植物许多
U
-
box
蛋白的
功能及其作用机制研宄也取得了较大的进展，但还
不够深入，如拟南芥
PUB
30只发现与其互作的蛋白；
油菜
BrPUBs
只推测出它的功能而其具体的分子调
节机制尚未明确等，这些都有待于我们进一步的研
宄。另外，值得一提是，同一个
U
-
box
蛋白可能参与
调控多个反应，如辣椒
CaPUBl
蛋白不但调控植物的
耐盐、抗旱性，在植物应对温度胁迫过程中同样也发
挥着重要作用。水稻
PUB
15不仅参与调控植物的抗
病反应，而且参与调控盐胁迫反应。因而，植物
U-box
蛋白的这种调控模式也为交叉信号通路的研究提供
了新的线索。
U
-
b
〇
X
蛋白作为一种重要的
E
3泛素连接酶，其
在植物抗病、抗逆反应中的功能具有很大的研宄价值
和应用前景。因此，深入了解其在植物抗病、抗逆中的
作用机制，不仅有助于提升人们对植物生命活动的认
识，也有利于在植物抗病、抗逆机理研宄以及植物病
害防治等领域实现突破，为植物分子抗病遗传育种、
植物胁迫耐受的遗传改造等方面提供更多的基因资
植物
U
-
box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研究进展5807
源和新思路。
bacco and tomato. Plant Cell, 18(4): 1067-1083
Hatakeyama S., Yada M., Matsumoto M., Ishida N., and Naka-
致谢
本研宄由国家自然科学基金(31300250; 3167-
2017)和湖南省作物种质创新与资源利用重点实验室
科学基金开放项目（16
KFXM
yama K.I., 2001, U box proteins as a new family of ubiqui-
tin-protein ligases, J. Biol. Chem., 276(35): 33111-33120
He Q., McLellan H., Boevink P.C., Sadanandom A., Xie C.,
Birch P.R., and Tian Z., 2015, U-box E3 ubiquitin ligase
PUB 17 acts in the nucleus to promote specific immune
pathways triggered by Phytophthora infestans, J. Exp. Bot.,
66(11): 3189-3199
Hwang J.H., Seo D.H., Kang B.G., Kwak J.M., and Kim W.T., 2015,
Suppression of Arabidopsis AtPUB30 resulted in increased
tolerance to salt stress during germination, Plant Cell Reports,
34(2): 277-289
Ishikawa K., Yamaguchi IC, Sakamoto K., Yoshimura S., Inoue K.,
Tsuge S., Kojima C., and Kawasaki T., 2014, Bacterial effector
modulation of host E3 ligase activity suppresses PAMP-trig-
gered immunity in rice,Nat Commun., 5:5430
Jones J.D., and Dangl J.L., 2006, The plant immune system, Nature,
444(7117): 323
Kappo MA, Eiso A.B., Hassem F., Atkinson R^., Faro A., Muleya
V., Mulaudzi T., Poole J.O., Mckenzie J.M, Chibi M., and
Moolman-Smook J.C., 2012, Solution structure of RING fin
ger-like domain of retinoblastoma-binding protein-6 (RBB-
P6) suggests it functions as a U-box, J. Biol. Chem., 287(10):
7146-7158
Li J., Zhang Y., Wu J., Zhang H., and Lu J., 2015, A novel U-box
protein gene from “Zuoshanyi” grapevine (Kto o/nwre/wb
Rupr. cv.) involved in cold responsive gene expression in
13)共同资助。
参考文献
Andersen P., Kragelund B.B., Olsen A.N., Larsen F.H., Chua N.H.,
Poulsen F.M., and Skriver K., 2004, Structure and biochemi
cal function of a prototypical Arabidopsis U-box domain, J.
Biol. Chem., 279(38): 40053-40061
Antignani V., Klocko A.L., Bak G., Chandrasekaran S.D., Dunivin
T., and Nielsen E., 2015, Recruitment of PLANT U-BOX13
and the PI4Kpl/p2 phosphaddylinositol-4 kinases by the
small GTPase RabA4B plays important roles during sali
cylic acid-mediated plant defense signaling in Arabidopsis,
Plant Cell, 27(1): 243-261
Aravind L., and Koonin E.V., 2000, The U box is a modified RING
finger-a common domain in ubiquitination, Current Biology,
10(4):R132-R134
Azevedo C, Santos-Rosa M.J., and Shirasu K., 2001, The U-box pro
tein family in plants, Trends Plant Sci., 6(8): 354-358
Bergler J., and Hoth S., 2011, Plant U-box armadillo repeat proteins
AtPUB 18 and AtPUB 19 are involved in salt inhibition of ger
mination in Arabidopsis, Plant Biology, 13(5): 725-730
Byun M.Y., Cui L.H., Oh T.K., Jung Y.J., Lee A., Park K.Y., Kang B.,
and Kim W.T., 2017, Homologous U-box E3 ubiquitin ligases
OsPUB2 and OsPUB3 are involved in the positive regulation
of low temperature stress response in rice
(Oryza sativa
L.),
Front. Plant Sci., 8: 16
Cho S.K., Ryu M.Y., Song C., Kwak J.M., and Kim W.T., 2008,
Arabidopsis PUB22 and PUB23 are homologous U-Box E3
ubiquitin ligases that play combinatory roles in response to
drought stress, Plant Cell, 20(7): 1899-1914
Duplan V., and Rivas S., 2014, E3 ubiquitin-ligases and their target
proteins during the regulation of plant innate immunity,
Front Plant Sci., 5: 42
Gilroy E.M., Taylor R.M., Hein L, Boevink P., Sadanandom A.,
and Birch P.R., 2011, CMPG1-dependent cell death follows
perception of diverse pathogen elicitors at the host plasma
membrane and is suppressed by Phytophthora infestans
RXLR effector AVR3a, New Phytol., 190(3): 653-666
Gonzdlez-Lamothe R., Tsitsigiannis D.I., Ludwig A.A., Panicot
M., Shirasu K., and Jones J.D., 2006, The U-box protein
CMPG1 is required for efficient activation of defense
mechanisms triggered by multiple resistance genes in to
Arabidopsis thanliana,
Plant Mol. Biol. Rep., 33(3): 557-568
Li W., Ahn I.P., Ning Y., Park C.H., Zeng L., Whitehill J.G., Lu
H., Zhao Q.Z., Ding B., Xie Q., and Zhou J.M., 2012, The
U-Box/ARM E3 ligase PUB 13 regulates cell death, de
fense, and flowering time in Arabidopsis, Plant Physiol.,
159(1): 239-250
Liu J., Park C.H., He F., Nagano M., Wang M., Bellizzi M., Zhang
K. , Zeng X.S., Liu W.D., Ning Y., Kawano Y., and Wang G.
L. , 2015, The RhoGAP SPIN6 associates with SPL11 and
OsRac 1 and negatively regulates programmed cell death and
innate immunity in rice, PLoS Pathog., 11(2): el004629
Marino D., Peeters N., and Rivas S., 2012, Ubiquitination during
plant immune signaling, Plant Physiol., 160(1): 15-27
Metzger M.B., Pruneda J.N., Klevit R.E., and Weissman A.M.,
2014, RING-type E3 ligases: master manipulators of E2
ubiquitin-conjugating enzymes and ubiquitination, Biochim.
Biophys. Acta, 1843(1): 47-60
Min H.J., Jung Y.J., Kang B.G., and Kim W.T., 2016, CaPUBl, a
hot pepper U-box E3 ubiquitin ligase, confers enhanced cold
stress tolerance and decreased drought stress tolerance in
transgenic rice
(Oryza sativa
L.), Mol. Cells, 39(3): 250-257
5808基因组学与应用生物学
Mudgil Y., Shiu S.H., Stone S.L., Salt J.N., and Goring D.R., 2004,
A large complement of the predicted Arabidopsis ARM rep
eat proteins are members of the U-box E3 ubiquitin ligase
family, Plant Physiol., 134(1): 59-66
Ni X.M., Tian Z.D., Liu J., Song B.T., Li J.C., Shi X.L., and Xie
C.H., 2010, StPUB17, a novel potato UND/PUB/ARM re
peat type gene, is associated with late blight resistance and
NaCl stress, Plant Sci., 178(2): 158-169
Park J.J., Yi J., Yoon J., Cho L.H., Ping J., Jeong H.J., Cho S.K.,
Kim W.T., and An G., 2011, OsPUB15, an E3 ubiquitin
ligase, functions to reduce cellular oxidative stress during
seedling establishment, Plant J., 65(2): 194-205
Pruneda J.N., Littlefield P.J., Soss S.E., Nordquist K.A., Chazin W.
J., Brzovic P.S., and Klevit R.E., 2012, Structure of an E3:
E2
〜
Ubcomplexrevealsanallostericmechanismshareda-
mong RPNG/U-box ligases, Mol. Cell, 47(6): 933-942
Qi C.H., Zhao X.Y., Han P.L., Jiang H., Wang Y.X., Hu D.G., and
Hao Y.J., 2017, Functional Identification of Salt Tolerance
and ABA Sensitivity of Apple U-box E3 Ubiquitin Ligase
MdPUB24, Yuanyi Xuebao (Journal of Horticulture), 44(12):
2255-2264 (
齐晨辉，赵先炎，韩朋良，姜翰，王永旭，胡大刚，
analysis of the PUB family in Chinese cabbage
(Brasswa rapa
ssp. pekinesis),
Mol. Genet. Genomics, 290(6): 2241-2260
Wang J., Qu B.Y., Dou S.Z., Li L.Y., Yin D.D., Pang Z.Q., Zhou
Z.Z., Tian M.M., Liu G.Z., Xie Q., Tang D.Z., Chen X.W.,
and Zhu L.H., 2015b, The E3 ligase OsPUB15 interacts with
the receptor-like kinase PID2 and regulates plant cell death
and innate immunity, BMC Plant Biol., 15: 49
Wang N., Liu Y.P., Cong Y.H.,Wang T.T., Zhong X.J., Yang S.
P. , Li Y., and Gai J.Y. 2016, Genome-wide identification
of soybean U-box E3 ubiquitin ligases and roles of Gm-
PUB8 in negative regulation of drought stress response in
Arabidopsis, Plant Cell Physiol., 57(6): 1189-1209
Yang C.W., Gonz6lez-Lamothe R., Ewan R.A., Rowland O.,
Yoshioka H., Shenton M., Ye H., O'Donnell E., Jones J.,
and Sadanandom A., 2006, The E3 ubiquitin ligase activity
of Arabidopsis PLANT U-BOX 17 and its functional tobacco
homolog ACRE276 are required for cell death and defense,
Plant Cell, 18(4): 1084-1098
Yee D., and Goring D.R., 2009, The diversity of plant U-box
E3 ubiquitin ligases: from upstream activators to down
stream target substrates, J. Exp. Bota., 60(4): 1109-1121
Zeng L.R., Park C.H., Venu R.C.，Gough J., and Wang G
郝玉金，
2017
，苹果
1
；七
(^
型
£3
泛素连接酶
1(1?1^24
的
耐盐性和
ABA
敏感性鉴定，园艺学报
,44(12): 2255-2264)
Qin T., Liu S.M., Zhang Z.N., Sun L.Q., He X., Lindsey K., Zhu
L.F., and Zhang X.L., 2019, GhCyP3 improves the resis
tance of cotton to Verticillium dahliae by inhibiting the E3
ubiquitin ligase activity of GhPUB17, Plant Mol. Biol., 99
(4-5): 379-393
Samuel MA., Salt J.N., Shiu S.H., and Goring D.R., 2006, Multiflinc-
tional arm repeat domains in plants, InL Rev. CytoL, 253: 1 -26
Seo D.H., Ryu M.Y., Jammes F., Hwang J.H., Turek M., Kang B.
G., Kwak M.J., and Kim W.T., 2012, Roles of four Arabi
dopsis U-box E3 ubiquitin ligases in negative regulation of
abscisic acid-mediated drought stress responses, Plant Phy
siol., 160(1): 556-568
Sharma B., Joshi D., Yadav P.K., Gupta A.K., and Bhatt T.K., 2016,
Role of ubiquitin-mediated degradation system in plant bio
logy, Front. Plant Sci., 7: 806
Stegmann M., Anderson R.G., Ichimura K., Pecenkova T.,
Reuter P., 2drsky V., McDowell J.M., Shirasu K., and
Trujillo M., 2012, The ubiquitin ligase PUB22 targets a sub
unit of the exocyst complex required for PAMP-triggered re
sponses in Arabidopsis, Plant Cell, 24( 11): 4703-4716
Wang C., Duan W.K., Riquicho A.R., Jing Z.G., Liu T.K., Hou X.
L., and Li Y., 2015a, Genome-wide survey and expression
丄.，
2008, Classification, expression pattern, and E3 ligase ac
tivity assay of rice U-box-contaXining proteins, Molecular
Plant, 1(5): 800-815
Zeng L.R., Qu S., Bordeos A., Yang C., Baraoidan M., Yan H., Xie
Q. , and Wang G.L., 2004, Spotted leafl 1, a negative regulator
of plant cell death and defense, encodes a U-box/armadillo
repeat protein endowed with E3 ubiquitin ligase activity,
Plant Cell, 16(10): 2795-2808
Zhou B.J., and Zeng L.R., 2018, The tomato U-box type E3 lig
ase PUB13 acts with group III ubiquitin E2 enzymes to
modulate FLS2-mediated immune signaling, Front. Plant
Sci.,9:615
Zhang M., Zhao J.F., Li L., Gao Y.N., Zhao L.L., Patil S.B., Fang J.
J., Zhang
W
.
H
.,
Yang
Y
.
H
.,
and Li
X
.
Y
.,
2017, The Arabido
psis U-box E3 ubiquitin ligase PUB30 negatively regulates
salt tolerance by facilitating BRI1 kinase inhibitor 1 (BKil)
degradation, Plant Cell Environ., 40( 11): 2831 -2843
Zhang Z.Y., Li J.H., Liu H.H., Chong K., and Xu Y.Y., 2015,
Roles of ubiquitination-mediated protein degradation in plan-
tresponses to abiotic stresses, Environ. Exp. Bot, 114:92-103
Zhou B.J., and Zeng L.R., 2017, Conventional and unconventional
ubiquitination in plant immunity, Mol. Plant Pathol., 18(9):
1313-1330
2024年4月10日发(作者：武依瑶)
基因组学与应用生物学，2020年，第39卷，第丨2期，第5803-5808页
评述与展望
Review
and
Progress
植物
U-box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研宄进展
黄喆1王保云2刘箐3余艺涛4李魏
p
农业农村局，岳阳
,414000
*
共同通信作者，
*******************;******************
吕军
p
1
湖南农业大学植物保护学院，长沙，
410128; 2
湖南省衡南县农业局，衡阳，
421000; 3
湖南省长沙县农业农村局，长沙，
410128; 4
湖南省平江县
摘要在植物细胞中，泛素化介导的蛋白质降解是一个非常重要的生物学过程，在植物抗病、抗逆以及生
长发育等方面都具有重要作用。该过程主要依赖于
E
1泛素激活酶，
E
2泛素结合酶和
E
3泛素连接酶催化的
连续反应进行。其中，
E
3泛素连接酶能够决定底物的特异性，因而是泛素化过程中最关键的组成部分。
U-box
结构是一种广泛存在于植物中的高度保守的基序。已报道的
U-box
蛋白大部分都有
E
3泛素连接酶活性，
能够促进底物蛋白泛素化降解，从而在泛素化和植物诸多生理过程中发挥着重要作用。为了分析植物
U-box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能，本综述主要介绍了植物
U-box
蛋白保守的分子结构特点和分类;综述了植
物
U-box
蛋白在植物先天免疫反应过程中的调控作用与分子机制，以及
U-box
蛋白在植物抗非生物胁迫
如抗盐、抗旱、耐高温与低温过程中的调控作用与分子机制。旨在为植物
U-box
蛋白在作物抗逆及抗病遗
传育种利用上提供参考。
关键词
U-box
蛋白，泛素化，抗病性，抗逆
Research Progress on the Function of Plant U-box Protein in Disease Resis
tance and Stress Resistance
Huang
Zhe
1
Wang
Baoyun
2
Liu
Jing
3
Yu
Yitao
4
Li
Wei
”
Lu
Jun
4*
1 College of Plant Protection, Hunan Agricultural University, Changsha, 410128; 2 Hengnan County Agricultural Bureau of Hunan Province,
Hengyang, 421000; 3 Changsha County Agricultural and Rural Bureau of Hunan Province, Changsha, 410128; 4 Pingjiang County Agricultural and Ru
ral Bureau of Hunan Province, Yueyang, 414000
*Co-correspondingauthors,*******************;******************
DOI: 10.13417/.039.005803
Abstract
In
plant
cells
,
ubiquitination-mediated
protein
degradation
is
a
very
important
biological
process
,
It
plays
an
important
role
in
plant
disease
resistance
,
stress
resistance
,
growth
and
development
.
This
process
is
mainly
dependent
on
the
continuous
reaction
catalyzed
by
El
ubiquitin
activating
enzyme
,
E
enzyme
and
E
2
ubiquitin-binding
3
ubiquitin
ligase
.
Among
them
,
E
3
ligase
is
considered
as
a
key
enzyme
in
the
ubiquitin
proteasome
3
ubiquitin
ligase
activity
,
and
catalyze
the
target
proteins
system
due
to
its
specific
interactions
with
its
substrates
.
U-box
domain
was
a
high
conserved
motif
existing
widely
in
plants
.
Most
of
the
reported
U-box
proteins
have
E
ubiquitinated
degradation
.
Thus
,
U-box
proteins
plays
an
important
role
in
ubiquitination
and
many
physiological
processes
in
plants
.
To
analyze
the
function
of
plant
U-box
protein
in
disease
resistance
and
stress
resistance
,
This
paper
mainly
introduces
the
conserved
molecular
structure
and
classification
of
plant
U-box
protein
.
The
regulation
and
molecular
mechanism
of
plant
U-box
protein
functioning
in
plant
innate
immunity
is
described
.
In
addition
,
基金项目：本研究由国家自然科学基金
(31300250; 31672017
)和湖南省作物种质创新与资源利用重点实验室科学基金开放项目
(16KFXM13
)共同资助
引用格式
：Huang Z.，Wang B.Y., Liu J., Yu Y.T., Li W., and Lu J.
，
2020，Research progress on the function of plant U-box protein in dis-
ease resistance and stress resistance，Jiyinzuxue Yu Yingyong Shengwuxue (Genomics and Applied Biology), 39(12): 5803-5808
(黄
喆，王保云，刘箐，余艺涛，李魏，吕军，
2020,
植物
U-box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研究进展，基因组学与应用生物学，
39(12):
5803-5808)
5804基因组学与应用生物学
the
function
and
molecular
mechanism
of
plant
U-box
protein
in
abiotic
stress
responses
is
illustrated
,
including
salt
stress
,
drought
stress
,
high
and
low
temperature
stresses
.
The
aim
of
this
review
is
to
provide
reference
for
applying
plant
U-box
proteins
in
crop
abiotic
and
biotic
stress
resistance
breeding
.
Keywords
U-box
protein
,
Ubiquitination
,
Disease
resistance
,
Stress
resistance
蛋白质是生命活动的重要物质基础，参与了生
物体内绝大多数的生理活动。植物蛋白质的稳定性
和活性与泛素-蛋白酶体系统(
ubiquitin-proteasome
system
,
UPS
有一个
U-box
的一类蛋白；(6)含有
W
基序的蛋白；(8)
N
端具有
T
tiation
4
G
PR
D
40重复序列
的蛋白；（7)含有 3 个
TPR
(Tetratrico
peptide
repeat
)
与激酶结构的蛋白；
)密切相关。该系统通过特异耙标目的蛋
(9)
N
端具有
MIF
4
G
(Middle
domain
of
eukaryotic
ini
) 基序的 蛋白。
目前，研究报道发现的植物基因组中的
U-box
蛋
白要多于其他真核物种，如水稻、拟南芥以及大白菜
己分别鉴定出77个、64个、101个
U-box
蛋白(戴树元
等，2016,中国农学通报,32(14): 56-61),甜椒、大豆以
白，调控其活性与降解，进而影响植物体内多种生理
过程，如植物细胞分裂、对生物胁迫和非生物胁迫的
响应等
(Zhang
et
al
.，2015)。
UPS
依赖于
E
1泛素激活
酶、
E
2泛素结合酶和
E
3泛素连接酶催化的连续反应
进行，将特异性泛素分子附着在靶蛋白上，实现靶蛋
白的泛素化
(Qin
et
al
.，2019)。该过程中泛素分子对
及玉米中的
U-box
蛋白也被广泛报道
（Mudgil
etal
.，
靶蛋白的特异性识别主要依赖于
E
3泛素连接酶
2004;
Samuel
et
al
.，2006)，而酵母和人类仅分别鉴定
(Zhou
and
Zeng
，2017)。
E
3泛素连接酶根据结构特点
出 2 个和 21 个
U-box
蛋白
(Hwang
etal
.，2015;
Wang
et
al
.，2015
a
;戴树元等，2016,中国农学通报
，
32(14):
可以分为两组：单亚基和多亚基
(Sharma
et
al
., 2016>。
其中，属于单亚基的
U
-
box
蛋白与
E
3泛素连接酶活
56-61)。这些存在于植物体内的
U-box
蛋白被统一称之
性直接相关,
U
-
box
结构保守氨基酸的突变或替换都
为
PUB
蛋白
(plant
U-box
protein
,
PUB
)。植物中
U-box
能导致
E
3泛素连接酶活性的丧失从而抑制泛素化
(
Hatakeyamaetal
.，2001)。因而，
U-box
蛋白在
UPS
中
扮演着至关重要的角色。本研宂综述了植物中
U-box
蛋白的结构特点及其在抗病、抗逆中的功能研宄进展,
为其在作物抗逆及抗病遗传育种中的利用提供参考。
蛋白数量的增加可能表明它们在调节植物特异性细胞
过程中具有重要作用
(Yee
and
Goring
, 2009)。
2
U
-
box
蛋白在植物抗病反应中的功能
自然界中，面对病原体的入侵，植物借助病原物
才目关分子模式（
pathogen-associated
molecular
pattern
,
PAMP
1
U
-
box
蛋白的结构特点和分类
U
-
box
)诱导的免疫反应(
PAMP-triggered
immunity
,
蛋白广泛存在于真核生物细胞体内且种类
PTI
)与病原物效应因子(
Effector
)激发的免疫反应
多样，但在不同生物体内(酵母，植物和动物等)构成
(
effector-triggered
immunity
,
ETI
)进行防御
(Jones
and
U
-
box
蛋白结构的70多个氨基酸序列却高度保守
Dangl
，2006;
Duplan
and
Rivas
, 2014)。
U-box
蛋白作
(
Prunedaeta
丨.,2012)。11七(《 蛋白结构具有
p
-
p
-
a
-(3 折
叠结构和保守的氨基酸排列顺序，并且能暴露出促
进
E
2泛素结合酶与泛素分子相结合的芳香族氨基
酸残基和疏水氨基酸残基
(Aravind
and
Koonin
, 2000;
Andersen
et
al
.，2004;
Kappo
et
al
.，2012)。
U-box
蛋白
为植物对多种病原物免疫反应的正调控或负调控
因子，在植物防御反应和细胞程序性死亡(
program
med
cell
death
,
PCD
et
al
.，2012)。
) 过程中发挥着重要作用
(Marino
构像的稳定性和保守性主要依赖于氢键和盐桥的相
互作用
(Pruneda
et
al
.，2012;
Metzger
et
al
.，2014)。
根据
U-box
结构域的特点，可将
U-box
蛋白划分
戴树元等，2016,中国农学通报，32(14): 56-61): (1)与酵
母
UFD
2.1
U
-
box
蛋白在植物抗病过程中的负调控作用
在植物抗病反应中起负调控作用的
U-box
蛋白种
类较多，如
SPL
11、
PUB
12/
PUB
13、
PUB
22 等。
Zeng
等
为以下 9 种类型(
Azevedoetal
.，200
l
;
Zengetal
.，2008;
(2004)首次发现能同时调控植物细胞死亡和防御反应
的水稻
U-box
蛋白一
SPL
11。
SPL
11通过对
SPIN
6
TP
2同源性较高的
U-box
蛋白;(2)蛋白质
C
末端
(
Rho
型
G
RM
酶激活蛋白)的泛素化，使其突变体
CD
含有5个犰狳(
A
)重复序列的
U-box
蛋白；(3)亮氨
叶片中出现自发性细胞死亡，且对多种致病真菌和细
菌具有一定的抗性，这揭示
SPL
11对植物
P
和抗病
性具有一定的负调控作用
(Liu
et
al
.，2015)。拟南芥植株
酸含量达到14%的
U-box
蛋白;(4)
C
末端
U-box
前具
有
Ser
/
Thr
激酶结构域的
U-box
蛋白；（5)
C
末端仅含
植物
U
-
box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研宄进展5805
体内，与
PUB
SPL
11同源的
U
-
box
蛋白
P
AK
UB
13/
PUB
12具 抗性
(Ishikawa
et
al
., 2014)。
有和
SPL
11类似的功能，在鞭毛蛋白的作用下，
13/
PUB
12被受体激酶
B
1磷酸化后，会泛素
3
U
-
box
蛋白在植物抵御非生物胁迫反应中
的功能
植物在其整个生命周期中会受到多种非生物胁
迫的影响，比如干旱、极端温度和高盐度等。这些因
素严重影响了植物的生长发育。因此，植物进化出复
杂的抗逆机制应对这些不利生长条件。据报道，植物
许多
U
-
box
蛋白在抵抗多种环境胁迫的反应中发挥
至关重要的作用。
化鞭毛蛋白受体
FLS
2,促进其26
S
蛋白酶体途径降
解，减弱模式识别受体
FLS
2所介导的免疫信号转
导，进而阻止由
FLS
2引发的
PTI
反应(
Lietal
.，2012;
Antignani
et
al
., 2015;
Zhou
and
Zeng
，2018)。通过该
信号转导途径，
PUB
13/
PUB
12可负调控由
FLS
2引发
UB
的
PTI
反应(戴树元等，2016,中国农学通报，32(14):
56-61)。同时，作为负调控因子,
P
13/
PUB
12也能
调控植物对活体营养型病原微生物的抗性
(Li
et
al
.，
2012;戴树元等,2016,中国农学通报,32(14): 56-61)。同
样拟南芥
P
PAMPs
UB
3.1
U
-
box
蛋白在植物干旱胁迫应答中的功能
拟南芥
TOS
22和在非生物胁迫下能够
被快速诱导，它们与
RPN
12
a
相互作用，并且
PUB
22
和
PUB
22在植物抗病过程中也起着负调控作
22通过介导
Exo
70
B
2的降解来减弱 用，据报道
PUB
诱导的信号传导,
Exo
70
B
2是在胞吐作用期间
23通过泛素化
RPN
12
a
从而在干旱信号传导
调节囊泡束缚的泡外复合物的亚基，该亚基是植物
PTI
途径中发挥作用
(Cho
et
al
., 2008)。过表达
Pt
/
B
22和
的转基因植物对干旱胁迫敏感性增强。相比
之下，功能缺失的/>
u
622和
pu
623突变体植株的耐
旱性显著增强，而双突变体表现出更强
的耐旱性。这些结果表明，
PUB
22和
PUB
反应所必须的
(Stegmann
et
al
.，2012;戴树元等，
2016,中国农学通报,32(14): 56-61)。
2.2
U
-
box
蛋白在植物抗病过程中的正调控作用
与上述发挥负调控作用的
U
-
box
蛋白不同，许
多植物
U
-
box
蛋白如
C
ACRE
MPG
23能够协
1、
PUB
44、
PUB
17等在
1 (烟草
同负调控植物的干旱胁迫反应
(Seo
et
al
.，2012)。
除了拟南芥，在辣椒、大豆、水稻等植物中也发
现了与植物干旱胁迫反应相关的
U
-
box
蛋白。
Min
等
(2016)研宄表明，辣椒幼苗时期许多非生物胁迫(包
括干旱和寒冷)都能增强辣椒
U
-
box
蛋白
CaPUBl
活性，
CoPt
/
B
/在拟南芥植株中过表达后，该植株表
现为干旱敏感型，这证明了 是辣椒干旱胁
迫反应的负调控因子。同时，(:在水稻中过量
表达发现，转基因水稻植株对干旱胁迫的抗性降低，
表明该蛋白在水稻和拟南芥干旱胁迫反应中的作用
是保守的。
大豆
P
CmPt
/
BS
UB
植物抗病中发挥着正调控作用。香芹
CMPG
74和拟南芥
PUB
20/
PUB
21同源蛋白)能够促
进番茄和马铃薯中
Avr
9/
Cf
9、
AvrPto
/
Pto
和
Infl
诱导
的过敏性反应（11>^況115出¥6比5口01^,^111)(001126-
lez-Lamothe
et
al
., 2006;
Gilroy
et
al
., 2011;
Qin
et
al
.,
2〇19)»研宄表明，在〇0植株体内，(：财户(^能够被
/
W
9诱导，当
C
起的
H
HR
R
MPC
/过量表达时会增强
Avr
9/
Cf
9引
;当被沉默时，由
Avr
9/
Cf
9引起的
UB
会被明显抑制(
Gonzftlez-Lamothe
et
al
.，2006)。在
17
CRE
拟南芥、烟草、马铃薯和番茄等物种中发现的
P
(也称为
A
应答中的正调控因子，如拟南芥中的
P
Avr
9/
Cf
9介导的
HR
UB
8也被证明在植物干旱胁迫反应中发
276)及其同源物，也可作为植物免疫
17正调控
UB
挥重要作用。与干旱处理后的野生型相比，过表达
的拟南芥植株干旱胁迫耐受性降低。同时，
17正
4 0幻、
CO
/?/5/1、/?£»29/1等与干旱胁迫相关的基因
调控植物
PTI
和
PCD
等
(Yang
et
al
., 2006;
He
et
al
.,
表达水平也被抑制，这表明
PUB
8对干旱胁迫的响
等(2015
b
)研宄发现，过量表达仏凡7
B
75
应起负调控作用
(Wang
et
al
.，2016)。此外，在豆科模
的水稻植株早期出现
PCD
表型并伴随
ROS
的过量
式植物蒺藜苜蓿中也检测到15种与植物干旱胁迫相
ang
、马铃薯及本氏烟中的
P
2015)。
W
积累以及发病相关基因表达的增加，因此其也是一个
正调控因子，并且这种调控依赖于自身
ARM
关的
U-box
蛋白，如
P
et
al
” 2016)。
UB
10、
PUB
35、
PUB
42 等
(Wang
重复域
AMP
与受体激酶
PID
2的相互作用。除此之外，研宄发现
水稻
Pt
/
fi
和基因沉默后，肽聚糖和几丁质等
P
诱导的免疫反应减弱并且易受到白叶枯病菌的侵
染，表明
PUB
44正调控水稻
PTI
及其对白叶枯病的
3.2
U
-
box
蛋白在植物盐胁迫应答中的功能
拟南芥
U
-
box
蛋白
P
平受到
NaCl
的调节，突
UB
18和
PUB
19的转录水
和/对变体
5806基因组学与应用生物学
盐胁迫没有反应，与野生型种子相比
大豆
PUB
8也被证明在植物干旱胁迫反应中发
挥重要作用。与干旱处理后的野生型相比，过表达
CmPi
/
BS
萄中的
V
VaPUB
aPUB
在低温条件下能够被诱导表达，其异位
双在水稻和拟南芥干旱胁迫反应中的作用是保守的。
表达的拟南芥植株对低温的耐受性明显增强。因此，
在植株抗低温胁迫反应中发挥着正调控作用。
此外，8>〇111等(2017)研究发现:过表达卩1；82和？1^3
量、离子渗漏和冷胁迫诱导标记基因的表达水平等耐
寒指标都要强于野生型植株，因而
PUB
的拟南芥植株干旱胁迫耐受性降低，同时，
的转基因水稻植株在低温条件下，存活率、叶绿素含
UB
4 0义八
CO
/?、7?/)29/1等与干旱胁迫相关的基因
表达水平也被抑制，这表明
P
8对干旱胁迫的响
应起负调控作用
(Wang
et
al
.，2016)。此外，在豆科模
2和
PUB
3在
水稻对低温胁迫的响应中也具有正调控作用。
式植物蒺藜苜蓿中也检测到15种与植物干旱胁迫相
关的
U-box
蛋白，如
PUB
10、
PUB
35、
PUB
42 等
(Wang
et
al
” 2016)。
3.3
U
-
box
蛋白在植物盐胁迫应答中的功能
拟南芥
U
-
box
蛋白
PUB
18和
PUB
19的转录水
平受到
NaCl
的调节,突变体
pd
/
S
-/和对盐
胁迫没有反应,与野生型种子相比，双
突变植株种子则对盐胁迫抗性增强，因而，
PUB
18和
PUB
19在盐胁迫方面具有冗余功能
(Bergler
and
Hoth
，
2011)。拟南芥
PUB
30蛋白调控植物耐盐作用并可受
盐胁迫诱导，
BKI
1是
PUB
30发挥耐盐功能的靶标，
PUB
30通过促进
BKI
1的降解负调控耐盐性突
变体的种子在萌发中对盐胁迫更具耐受性
(Zhang
etal
.，
2017)。有意思的是，拟南芥突变体的耐盐表型
与/
rnWO
突变体相反，说明
PUB
30与
PUB
31在盐胁
迫反应中存在功能拮抗作用
（Hwang
et
al
.，2015;
Zhang
etal
.,2017)〇
水稻
U
-
box
蛋白在盐胁迫条件下也能够
被显著诱导
，PUB
15过表达植株在高盐条件下其氧化
损伤明显降低并表现出较强的耐盐性，而其
RNAi
植
株对高盐环境异常敏感，说明
PUB
15能够降低活性
氧爆发和
PCD
程度，从而正调控盐胁迫反应
(Park
et
al
.，2011)。齐晨辉等(2017)从苹果中鉴定出
U
-
box
蛋
白
MdPUB
24,该蛋白与拟南芥中的
PUB
24蛋白具有
很高的同源性。研究发现，盐胁迫条件对
Mi
-
PJ
/
B
24
过表达植株的生长发育的抑制程度明显高于野生型，
因而该蛋白对盐胁迫具有负调控作用。
除此之外，马铃薯中的
PUB
17、辣椒中的
CaPUBl
以及葡萄中的
VaPUB
等也被相继报道能够正调控
植株的盐胁迫耐受性
(Ni
et
al
., 20丨0;
Li
et
al
.，2015;
Min
etal
.，2016)〇
3.4
U
-
box
蛋白在植物温度胁迫应答中的功能
植物
U
-
box
蛋白除了参与植物抗旱抗盐反应外，
对高温或低温胁迫也具有调控能力。
Li
等(2015)指出葡
上述提及的辣椒
CaPUBl
蛋白不但调控植物的耐
盐、抗旱性,在植物应对温度胁迫过程中同样也发挥着
重要作用
(Min
et
al
.，20丨6
)。CaPUB
1过表达水稻在经过
低温处理后，植株存活率和叶绿素的含量明显高于野
生型植株，并表现出比野生型更低的电导率，同时植株
体汽
DREB
1
A
、
DREB
1
B、DREBIC
及
Cytochrom
P
450
4个与低温胁迫相关基因的表达也明显高于野生型。这
表明，
CaPUBl
作为一个正调控因子，在水稻对低温胁
迫的响应中发挥重要作用
(Min
et
al
.，2016)。近年来，
人们在油菜中也鉴定发现了一个与温度胁迫应答相
关的
U
-
box
蛋白一
BrPUBs
,但是其具体的分子调节
机制尚未明确
(Wang
et
al
.，2015
b
)。
4展望
近年来，植物
U
-
box
蛋白成为植物病理学研宄
的热门领域之一。大量的
U
-
box
蛋白参与调控植物
各种生理活动被研宄报道，植物许多
U
-
box
蛋白的
功能及其作用机制研宄也取得了较大的进展，但还
不够深入，如拟南芥
PUB
30只发现与其互作的蛋白；
油菜
BrPUBs
只推测出它的功能而其具体的分子调
节机制尚未明确等，这些都有待于我们进一步的研
宄。另外，值得一提是，同一个
U
-
box
蛋白可能参与
调控多个反应，如辣椒
CaPUBl
蛋白不但调控植物的
耐盐、抗旱性，在植物应对温度胁迫过程中同样也发
挥着重要作用。水稻
PUB
15不仅参与调控植物的抗
病反应，而且参与调控盐胁迫反应。因而，植物
U-box
蛋白的这种调控模式也为交叉信号通路的研究提供
了新的线索。
U
-
b
〇
X
蛋白作为一种重要的
E
3泛素连接酶，其
在植物抗病、抗逆反应中的功能具有很大的研宄价值
和应用前景。因此，深入了解其在植物抗病、抗逆中的
作用机制，不仅有助于提升人们对植物生命活动的认
识，也有利于在植物抗病、抗逆机理研宄以及植物病
害防治等领域实现突破，为植物分子抗病遗传育种、
植物胁迫耐受的遗传改造等方面提供更多的基因资
植物
U
-
box
蛋白在抗病抗逆反应中的功能研究进展5807
源和新思路。
bacco and tomato. Plant Cell, 18(4): 1067-1083
Hatakeyama S., Yada M., Matsumoto M., Ishida N., and Naka-
致谢
本研宄由国家自然科学基金(31300250; 3167-
2017)和湖南省作物种质创新与资源利用重点实验室
科学基金开放项目（16
KFXM
yama K.I., 2001, U box proteins as a new family of ubiqui-
tin-protein ligases, J. Biol. Chem., 276(35): 33111-33120
He Q., McLellan H., Boevink P.C., Sadanandom A., Xie C.,
Birch P.R., and Tian Z., 2015, U-box E3 ubiquitin ligase
PUB 17 acts in the nucleus to promote specific immune
pathways triggered by Phytophthora infestans, J. Exp. Bot.,
66(11): 3189-3199
Hwang J.H., Seo D.H., Kang B.G., Kwak J.M., and Kim W.T., 2015,
Suppression of Arabidopsis AtPUB30 resulted in increased
tolerance to salt stress during germination, Plant Cell Reports,
34(2): 277-289
Ishikawa K., Yamaguchi IC, Sakamoto K., Yoshimura S., Inoue K.,
Tsuge S., Kojima C., and Kawasaki T., 2014, Bacterial effector
modulation of host E3 ligase activity suppresses PAMP-trig-
gered immunity in rice,Nat Commun., 5:5430
Jones J.D., and Dangl J.L., 2006, The plant immune system, Nature,
444(7117): 323
Kappo MA, Eiso A.B., Hassem F., Atkinson R^., Faro A., Muleya
V., Mulaudzi T., Poole J.O., Mckenzie J.M, Chibi M., and
Moolman-Smook J.C., 2012, Solution structure of RING fin
ger-like domain of retinoblastoma-binding protein-6 (RBB-
P6) suggests it functions as a U-box, J. Biol. Chem., 287(10):
7146-7158
Li J., Zhang Y., Wu J., Zhang H., and Lu J., 2015, A novel U-box
protein gene from “Zuoshanyi” grapevine (Kto o/nwre/wb
Rupr. cv.) involved in cold responsive gene expression in
13)共同资助。
参考文献
Andersen P., Kragelund B.B., Olsen A.N., Larsen F.H., Chua N.H.,
Poulsen F.M., and Skriver K., 2004, Structure and biochemi
cal function of a prototypical Arabidopsis U-box domain, J.
Biol. Chem., 279(38): 40053-40061
Antignani V., Klocko A.L., Bak G., Chandrasekaran S.D., Dunivin
T., and Nielsen E., 2015, Recruitment of PLANT U-BOX13
and the PI4Kpl/p2 phosphaddylinositol-4 kinases by the
small GTPase RabA4B plays important roles during sali
cylic acid-mediated plant defense signaling in Arabidopsis,
Plant Cell, 27(1): 243-261
Aravind L., and Koonin E.V., 2000, The U box is a modified RING
finger-a common domain in ubiquitination, Current Biology,
10(4):R132-R134
Azevedo C, Santos-Rosa M.J., and Shirasu K., 2001, The U-box pro
tein family in plants, Trends Plant Sci., 6(8): 354-358
Bergler J., and Hoth S., 2011, Plant U-box armadillo repeat proteins
AtPUB 18 and AtPUB 19 are involved in salt inhibition of ger
mination in Arabidopsis, Plant Biology, 13(5): 725-730
Byun M.Y., Cui L.H., Oh T.K., Jung Y.J., Lee A., Park K.Y., Kang B.,
and Kim W.T., 2017, Homologous U-box E3 ubiquitin ligases
OsPUB2 and OsPUB3 are involved in the positive regulation
of low temperature stress response in rice
(Oryza sativa
L.),
Front. Plant Sci., 8: 16
Cho S.K., Ryu M.Y., Song C., Kwak J.M., and Kim W.T., 2008,
Arabidopsis PUB22 and PUB23 are homologous U-Box E3
ubiquitin ligases that play combinatory roles in response to
drought stress, Plant Cell, 20(7): 1899-1914
Duplan V., and Rivas S., 2014, E3 ubiquitin-ligases and their target
proteins during the regulation of plant innate immunity,
Front Plant Sci., 5: 42
Gilroy E.M., Taylor R.M., Hein L, Boevink P., Sadanandom A.,
and Birch P.R., 2011, CMPG1-dependent cell death follows
perception of diverse pathogen elicitors at the host plasma
membrane and is suppressed by Phytophthora infestans
RXLR effector AVR3a, New Phytol., 190(3): 653-666
Gonzdlez-Lamothe R., Tsitsigiannis D.I., Ludwig A.A., Panicot
M., Shirasu K., and Jones J.D., 2006, The U-box protein
CMPG1 is required for efficient activation of defense
mechanisms triggered by multiple resistance genes in to
Arabidopsis thanliana,
Plant Mol. Biol. Rep., 33(3): 557-568
Li W., Ahn I.P., Ning Y., Park C.H., Zeng L., Whitehill J.G., Lu
H., Zhao Q.Z., Ding B., Xie Q., and Zhou J.M., 2012, The
U-Box/ARM E3 ligase PUB 13 regulates cell death, de
fense, and flowering time in Arabidopsis, Plant Physiol.,
159(1): 239-250
Liu J., Park C.H., He F., Nagano M., Wang M., Bellizzi M., Zhang
K. , Zeng X.S., Liu W.D., Ning Y., Kawano Y., and Wang G.
L. , 2015, The RhoGAP SPIN6 associates with SPL11 and
OsRac 1 and negatively regulates programmed cell death and
innate immunity in rice, PLoS Pathog., 11(2): el004629
Marino D., Peeters N., and Rivas S., 2012, Ubiquitination during
plant immune signaling, Plant Physiol., 160(1): 15-27
Metzger M.B., Pruneda J.N., Klevit R.E., and Weissman A.M.,
2014, RING-type E3 ligases: master manipulators of E2
ubiquitin-conjugating enzymes and ubiquitination, Biochim.
Biophys. Acta, 1843(1): 47-60
Min H.J., Jung Y.J., Kang B.G., and Kim W.T., 2016, CaPUBl, a
hot pepper U-box E3 ubiquitin ligase, confers enhanced cold
stress tolerance and decreased drought stress tolerance in
transgenic rice
(Oryza sativa
L.), Mol. Cells, 39(3): 250-257
5808基因组学与应用生物学
Mudgil Y., Shiu S.H., Stone S.L., Salt J.N., and Goring D.R., 2004,
A large complement of the predicted Arabidopsis ARM rep
eat proteins are members of the U-box E3 ubiquitin ligase
family, Plant Physiol., 134(1): 59-66
Ni X.M., Tian Z.D., Liu J., Song B.T., Li J.C., Shi X.L., and Xie
C.H., 2010, StPUB17, a novel potato UND/PUB/ARM re
peat type gene, is associated with late blight resistance and
NaCl stress, Plant Sci., 178(2): 158-169
Park J.J., Yi J., Yoon J., Cho L.H., Ping J., Jeong H.J., Cho S.K.,
Kim W.T., and An G., 2011, OsPUB15, an E3 ubiquitin
ligase, functions to reduce cellular oxidative stress during
seedling establishment, Plant J., 65(2): 194-205
Pruneda J.N., Littlefield P.J., Soss S.E., Nordquist K.A., Chazin W.
J., Brzovic P.S., and Klevit R.E., 2012, Structure of an E3:
E2
〜
Ubcomplexrevealsanallostericmechanismshareda-
mong RPNG/U-box ligases, Mol. Cell, 47(6): 933-942
Qi C.H., Zhao X.Y., Han P.L., Jiang H., Wang Y.X., Hu D.G., and
Hao Y.J., 2017, Functional Identification of Salt Tolerance
and ABA Sensitivity of Apple U-box E3 Ubiquitin Ligase
MdPUB24, Yuanyi Xuebao (Journal of Horticulture), 44(12):
2255-2264 (
齐晨辉，赵先炎，韩朋良，姜翰，王永旭，胡大刚，
analysis of the PUB family in Chinese cabbage
(Brasswa rapa
ssp. pekinesis),
Mol. Genet. Genomics, 290(6): 2241-2260
Wang J., Qu B.Y., Dou S.Z., Li L.Y., Yin D.D., Pang Z.Q., Zhou
Z.Z., Tian M.M., Liu G.Z., Xie Q., Tang D.Z., Chen X.W.,
and Zhu L.H., 2015b, The E3 ligase OsPUB15 interacts with
the receptor-like kinase PID2 and regulates plant cell death
and innate immunity, BMC Plant Biol., 15: 49
Wang N., Liu Y.P., Cong Y.H.,Wang T.T., Zhong X.J., Yang S.
P. , Li Y., and Gai J.Y. 2016, Genome-wide identification
of soybean U-box E3 ubiquitin ligases and roles of Gm-
PUB8 in negative regulation of drought stress response in
Arabidopsis, Plant Cell Physiol., 57(6): 1189-1209
Yang C.W., Gonz6lez-Lamothe R., Ewan R.A., Rowland O.,
Yoshioka H., Shenton M., Ye H., O'Donnell E., Jones J.,
and Sadanandom A., 2006, The E3 ubiquitin ligase activity
of Arabidopsis PLANT U-BOX 17 and its functional tobacco
homolog ACRE276 are required for cell death and defense,
Plant Cell, 18(4): 1084-1098
Yee D., and Goring D.R., 2009, The diversity of plant U-box
E3 ubiquitin ligases: from upstream activators to down
stream target substrates, J. Exp. Bota., 60(4): 1109-1121
Zeng L.R., Park C.H., Venu R.C.，Gough J., and Wang G
郝玉金，
2017
，苹果
1
；七
(^
型
£3
泛素连接酶
1(1?1^24
的
耐盐性和
ABA
敏感性鉴定，园艺学报
,44(12): 2255-2264)
Qin T., Liu S.M., Zhang Z.N., Sun L.Q., He X., Lindsey K., Zhu
L.F., and Zhang X.L., 2019, GhCyP3 improves the resis
tance of cotton to Verticillium dahliae by inhibiting the E3
ubiquitin ligase activity of GhPUB17, Plant Mol. Biol., 99
(4-5): 379-393
Samuel MA., Salt J.N., Shiu S.H., and Goring D.R., 2006, Multiflinc-
tional arm repeat domains in plants, InL Rev. CytoL, 253: 1 -26
Seo D.H., Ryu M.Y., Jammes F., Hwang J.H., Turek M., Kang B.
G., Kwak M.J., and Kim W.T., 2012, Roles of four Arabi
dopsis U-box E3 ubiquitin ligases in negative regulation of
abscisic acid-mediated drought stress responses, Plant Phy
siol., 160(1): 556-568
Sharma B., Joshi D., Yadav P.K., Gupta A.K., and Bhatt T.K., 2016,
Role of ubiquitin-mediated degradation system in plant bio
logy, Front. Plant Sci., 7: 806
Stegmann M., Anderson R.G., Ichimura K., Pecenkova T.,
Reuter P., 2drsky V., McDowell J.M., Shirasu K., and
Trujillo M., 2012, The ubiquitin ligase PUB22 targets a sub
unit of the exocyst complex required for PAMP-triggered re
sponses in Arabidopsis, Plant Cell, 24( 11): 4703-4716
Wang C., Duan W.K., Riquicho A.R., Jing Z.G., Liu T.K., Hou X.
L., and Li Y., 2015a, Genome-wide survey and expression
丄.，
2008, Classification, expression pattern, and E3 ligase ac
tivity assay of rice U-box-contaXining proteins, Molecular
Plant, 1(5): 800-815
Zeng L.R., Qu S., Bordeos A., Yang C., Baraoidan M., Yan H., Xie
Q. , and Wang G.L., 2004, Spotted leafl 1, a negative regulator
of plant cell death and defense, encodes a U-box/armadillo
repeat protein endowed with E3 ubiquitin ligase activity,
Plant Cell, 16(10): 2795-2808
Zhou B.J., and Zeng L.R., 2018, The tomato U-box type E3 lig
ase PUB13 acts with group III ubiquitin E2 enzymes to
modulate FLS2-mediated immune signaling, Front. Plant
Sci.,9:615
Zhang M., Zhao J.F., Li L., Gao Y.N., Zhao L.L., Patil S.B., Fang J.
J., Zhang
W
.
H
.,
Yang
Y
.
H
.,
and Li
X
.
Y
.,
2017, The Arabido
psis U-box E3 ubiquitin ligase PUB30 negatively regulates
salt tolerance by facilitating BRI1 kinase inhibitor 1 (BKil)
degradation, Plant Cell Environ., 40( 11): 2831 -2843
Zhang Z.Y., Li J.H., Liu H.H., Chong K., and Xu Y.Y., 2015,
Roles of ubiquitination-mediated protein degradation in plan-
tresponses to abiotic stresses, Environ. Exp. Bot, 114:92-103
Zhou B.J., and Zeng L.R., 2017, Conventional and unconventional
ubiquitination in plant immunity, Mol. Plant Pathol., 18(9):
1313-1330